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Apr 21, 2023

Les réserves de lipides révèlent l'état du corail

ISME Communications volume 3,

ISME Communications volume 3, Numéro d'article : 29 (2023) Citer cet article

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Les récifs coralliens du monde entier sont menacés par le stress environnemental. Le déclin observable de la couverture corallienne est principalement dû à l'intensification de la dégradation de la symbiose corallienne, un processus connu sous le nom de « blanchiment ». La surproduction d'espèces réactives de l'oxygène (ROS) est considérée comme un facteur clé du blanchiment des coraux, où le stress environnemental entraîne une expression accrue des ROS. Pour explorer le lien entre les dommages causés par les ROS et le statut des symbiotes, nous avons mesuré la peroxydation lipidique (LPO), une forme omniprésente de dommages causés par les ROS, dans les réserves lipidiques de cellules d'algues endo- et ex-symbiotiques individuelles de trois espèces de coraux, en utilisant la microscopie confocale et un colorant fluorescent sensible à l'hydroperoxyde lipidique. Nous avons constaté que la LPO était plus élevée chez les endosymbiontes, tandis que le volume de lipides était plus élevé dans les cellules ex-symbiotiques. L'analyse en grappes a révélé trois profils métaboliques différenciant les cellules endosymbiotiques (#1 : LPO élevée, faible teneur en lipides) et les cellules ex-symbiotiques (#3 : faible LPO, teneur élevée en lipides), le groupe intermédiaire (#2) contenant les deux types de cellules. Le stress thermique a provoqué le déplacement des endosymbiontes de Pocillopora acuta du groupe n ° 1, ce qui suggère que ce groupe représente des cellules en symbiose saine / stable. Notre étude fournit un nouveau moyen d'évaluer la symbiose corallienne, démontrant que le rapport LPO du symbiote combiné au volume de stockage des lipides est un marqueur métabolique robuste de l'état de la symbiose au niveau cellulaire.

Les coraux scléractiniens constituent la base des récifs coralliens et doivent leur succès écologique à leur interaction avec des algues symbiotiques unicellulaires [1] appartenant à la famille des Symbiodiniaceae [2]. La relation intracellulaire entre l'algue et son hôte a permis aux coraux de prospérer dans les eaux pauvres en nutriments des tropiques pendant plus de 200 millions d'années [3]. En symbiose, l'hôte cnidaire fournit à l'algue de l'azote réduit et d'autres nutriments dérivés de son mode de vie hétérotrophe, tandis que le symbiote algal soutient le métabolisme des hôtes en fournissant du carbone produit par photosynthèse [4,5,6]. En raison de la complexité de cette relation et, jusqu'à récemment [7], d'une incapacité à réaliser des expériences in vitro sur des unités symbiotiques fonctionnelles individuelles (c'est-à-dire une cellule hôte intacte avec des endosymbiontes), nos connaissances sur les mécanismes cellulaires fondamentaux soutenant les interactions symbiotiques, y compris ceux qui sous-tendent l'expulsion sélective des symbiotes algaux (initiés par l'hôte ou le symbiote) du tissu hôte [1, 8], font encore défaut.

Dans le cadre d'un mécanisme de régulation coût-bénéfice [9], les coraux contrôlent la densité des symbiotes dans les tissus en limitant leur taux de croissance, éventuellement par limitation de l'azote [10], et en digérant ou en expulsant les cellules symbiotes en excès au fur et à mesure de leur croissance et de leur division [1, 11]. Cependant, l'expulsion des symbiotes peut également se produire en réponse à des conditions défavorables provoquant une instabilité métabolique au sein du symbiote, de l'hôte ou des deux partenaires. Cela ressort de la multitude de perturbations environnementales qui augmentent le taux d'expulsion, notamment les températures basses [12] ou élevées et/ou la luminosité élevée [13,14,15], l'obscurité [16], la disponibilité accrue de carbone organique dissous tel que le glucose [17], la limitation des phosphates [18] et la salinité réduite [19]. La perte excessive de symbiotes et de leur pigment photosynthétique du tissu corallien, un processus connu sous le nom de "blanchiment", est souvent fatale au corail car il ne peut pas maintenir son métabolisme sans recevoir l'énergie produite par ses algues symbiotiques. Au cours des dernières décennies, le blanchiment induit par des températures élevées est devenu l'un des principaux moteurs du déclin de la santé et de l'étendue des récifs à travers le monde [20]. Malgré les connaissances établies sur les facteurs environnementaux qui déclenchent le blanchissement, on sait peu de choses sur le déclencheur cellulaire de la détérioration de la symbiose corallienne, ni sur le partenaire à l'origine du déclencheur.

Dans les cellules eucaryotes, l'instabilité métabolique pendant le stress physiologique peut entraîner une augmentation des niveaux d'espèces réactives de l'oxygène (ROS) dans la cellule en raison d'un déséquilibre entre la production des processus métaboliques et l'extinction [21]. À moins d'être correctement contrôlées, les ROS peuvent endommager les composants cellulaires internes par oxydation de l'ADN, des protéines et des lipides [22], entraînant dans des cas extrêmes l'apoptose et la mort de la cellule. En raison de l'environnement de lumière et de température souvent élevé du récif, la machinerie photosynthétique est particulièrement sujette à la production et aux dommages de ROS [23]. Pour cette raison, le rôle du stress photosynthétique des symbiotes dans la détérioration de la symbiose corallienne a longtemps été au centre des recherches sur le blanchiment des coraux [14, 24, 25, 26], où il a été proposé que l'excès de ROS produit dans le photosystème endommagé par la chaleur s'infiltre dans la cellule hôte et initie la rupture de la symbiose [27, 28]. L'implication des ROS dans le processus de blanchiment induit par la chaleur et la lumière a été étayée par de nombreuses études montrant des observations corrélatives d'une augmentation des dommages cellulaires des ROS et/ou des antioxydants chez le symbiote et l'hôte avec une expulsion croissante du symbiote [15, 29, 30]. Cependant, des études récentes ont remis en question l'origine des ROS avec des preuves indiquant un rôle des ROS produites dans la cellule hôte elle-même [31, 32]. Il est important de noter que la diversité des réponses observées révèle une multitude de voies possibles menant à la rupture de la symbiose, qui dépend probablement de la résilience de chaque partenaire à différents facteurs de stress.

Dans la présente étude, nous avons cherché à étudier le rôle potentiel de l'instabilité métabolique dans l'expulsion des cellules algales endosymbiotiques du tissu corallien. Nous avons exploré le niveau de peroxydation des corps lipidiques discrets comme mesure de la production excessive de ROS et donc de l'instabilité métabolique au sein des endosymbiontes coralliens et des cellules ex-symbiotiques (cellules d'algues à l'intérieur du tissu corallien mais non enfermées dans une membrane hôte). La peroxydation lipidique (LPO) et la formation d'hydroperoxydes lipidiques sont une conséquence courante de l'augmentation des ROS cellulaires, et pour cette raison, la LPO est considérée comme un indicateur sensible des dommages des ROS dans les cellules vivantes. Nous avons constaté que le niveau de peroxydation des corps lipidiques était plus élevé dans les cellules d'algues endosymbiotiques par rapport aux ex-symbiotes et que le stress thermique provoquait une diminution de la proportion d'endosymbiontes à LPO élevée, ce qui suggère qu'une LPO élevée est une signature de la symbiose active. Sur la base de ces résultats, nous soutenons que le rapport entre la LPO et l'accumulation de lipides dans les algues endosymbiotiques coralliennes est un indicateur fort de l'état de la symbiose et que ce marqueur métabolique peut être utilisé pour étudier les principales caractéristiques de la rupture de la symbiose dans de futures études.

Des fragments de quatre colonies individuelles des coraux ramifiés Pocillopora acuta, Porites compressa et Montipora capitata (~ 15 cm de diamètre), ont été collectés sur le platier récifal (espacés d'au moins 10 m, ~ 1 m de profondeur) au large de l'île Coconut (Moku o Loʻe) dans la baie de Kaneohe, Oahu, Hawaii. Les coraux ont été conservés (sous forme de fragments entiers) pendant la durée de l'étude dans des tables couvertes (toile d'ombrage à 50 %), extérieures et à circulation (volume ~ 130 L, profondeur ~ 15 cm) avec un approvisionnement continu en eau de baie (~ 5 L min-1). Lors de l'étude en mai 2018, la température de l'eau de la baie variait entre 23,5 et 25,5 °C (http://www.pacioos.hawaii.edu/weather/obs-mokuoloe/).

Des fragments de corail individuels (~ 2 cm de longueur) ont été coupés de leur colonie mère respective immédiatement avant le traitement et l'analyse. Pour assurer la cohérence de l'état physiologique (c'est-à-dire le stade diurne) des colonies de coraux, l'échantillonnage a été effectué entre midi et 14 heures. Tous les fragments ont été traités pour l'analyse de fluorescence comme décrit précédemment [33]. En bref, le fragment de corail a été placé dans un tube Falcon de 50 ml contenant 3 ml d'eau de mer filtrée et frappé contre une surface dure pour libérer les cellules gastrodermiques (voir réf. [33] et SI pour plus de détails sur cette méthode d'extraction). Par la suite, 1,5 ml de la suspension de tissu résultante a été transférée dans un tube Eppendorf et centrifugée doucement (~ 30 RCF pendant 30 s), suivie de l'élimination du surnageant et de la remise en suspension dans 1,0 ml d'eau de mer filtrée à 0,2 µm (FSW). Après un deuxième lavage comme décrit, les cellules restantes ont été remises en suspension dans 0,5 ml de FSW et un colorant fluorescent (Image-iT® Lipid Peroxidation Kit, ThermoFisher Scientific, USA) a été ajouté à une concentration finale de 10 µM. L'incubation a été réalisée dans l'obscurité pendant 20 min dans une armoire de culture à 25°C. Enfin, les cellules ont été lavées deux fois dans du FSW pour éliminer l'excès de colorant, centrifugées doucement (~ 30 RCF pendant 30 s) et remises en suspension dans 50 µL de FSW et immédiatement analysées au microscope confocal. Les cellules cibles comprenaient des cellules algales «ex-symbiotiques», c'est-à-dire des cellules algales extraites du tissu corallien mais non enfermées dans une cellule hôte (c'est-à-dire plus symbiotiques), comme le confirme l'inspection visuelle, et des cellules hôtes gastrodermiques abritant deux algues endosymbiotiques (pour faciliter l'identification visuelle à partir de cellules ex-symbiotiques uniques lors du traitement de l'image).

Pour vérifier que les profils lipidiques des ex-symbiontes extraits du tissu corallien étaient équivalents à ceux des cellules d'algues entièrement expulsées, des cellules d'algues expulsées du corail dur Pocillopora acuta ont été obtenues par traitement thermique à court terme de trois colonies. Les colonies ont été placées dans un aquarium (50 L) positionné à l'intérieur de la table à circulation utilisée pour l'entretien des coraux (en aval des coraux entretenus) pour assurer un champ lumineux similaire à celui des témoins. L'eau du bassin de traitement a été réapprovisionnée en continu avec de l'eau de mer fraîche (~1 L min−1) et chauffée à ~30 °C pendant 3 jours (~1,5 °C/jour) à l'aide de deux réchauffeurs d'aquarium de 30 W. Les cellules symbiotes expulsées ont été collectées en plaçant chaque fragment de corail dans des béchers en plastique de 0,4 L contenant de l'eau de mer préchauffée et filtrée à 0,2 µm. Les béchers ont été laissés flotter à l'intérieur de l'aquarium de traitement pendant 3 h, après quoi les fragments de corail ont été retirés et l'eau a été filtrée sur des filtres individuels de 5 µm en utilisant un léger vide. Les cellules filtrées ont été immédiatement remises en suspension dans 4 ml d'eau de mer filtrée et centrifugées pour une coloration fluorescente comme décrit ci-dessus.

L'effet du stress thermique sur la LPO des réserves lipidiques chez les endo- et ex-symbiotes a été étudié sur la base des données d'une étude distincte également réalisée à l'Institut de biologie marine d'Hawaï (HIMB) et qui a été publiée précédemment [33]. Pour les besoins de la présente étude, les données ont été réanalysées selon la même méthodologie que pour les nouvelles données (voir ci-dessous) et sont présentées ici avec des détails qui n'ont pas été décrits auparavant, et dans un nouveau contexte. Un compte rendu détaillé de la méthodologie d'échantillonnage, de maintenance et d'imagerie pour l'étude précédente peut être trouvé dans Nielsen et al. [33] et le SI associé. En bref, trois colonies de Pocillopora acuta ont été collectées sur le platier récifal (~ 1 m de profondeur) autour de l'île Coconut dans la baie de Kaneohe, Oahu, Hawaii et maintenues à l'ombre, à travers des mésocosmes (vol : 3 m3, débit : ~ 180 L h-1, lumière : mi-journée max ~ 400 µmol photons m−2 s−1, cycle de lumière naturelle jour-nuit). Un ensemble de fragments de corail a été refroidi pour maintenir des températures inférieures à 27 ° C, tandis qu'un deuxième ensemble a été soumis à un réchauffement quotidien (cycle jour-nuit fluctuant naturellement de 27 ° C à 31 ° C), qui au cours des trois semaines d'incubation a entraîné une réduction d'environ 50% de la densité des symbiotes tissulaires (blanchiment). L'incubation, l'échantillonnage et l'analyse des cellules ont été effectués comme décrit pour la présente étude.

Le colorant fluorescent ratiométrique Image-IT™ basé sur le réactif BODIPY® 581/591 C11 a été utilisé pour détecter l'état de peroxydation des corps lipidiques dans les cellules d'algues. Selon le fabricant, le réactif se localise sur toutes les membranes lipidiques et, lors de l'oxydation par les hydroperoxydes lipidiques, affiche un décalage du pic d'émission de fluorescence (lipides réduits ex/em : 581/590, lipides oxydés ex/em : 488/510). Le colorant se lie fortement à l'intérieur de la cellule, est insensible au pH et très stable à la lumière [34]. Les cellules colorées ont été analysées par microscopie confocale à fluorescence (LSM 710, Zeiss, Oberkochen, Allemagne) équipée d'une chambre environnementale à température contrôlée (incubateur Xl S Examiner, Zeiss, Oberkochen, Allemagne), comme détaillé précédemment [33]. Des cellules gastrodermiques endosymbiotiques contenant deux symbiotes d'algues (pour une identification facile) et des ex-symbiotes (non symbiotiques mais toujours dans le tissu corallien) ont été localisées visuellement sous fond clair et ensuite imagées à 630X (Zeiss Plan-apochromat 63 × / 1.40 Oil DIC M27). L'imagerie de fluorescence a été réalisée à l'aide de lasers de 561 nm et 488 nm pour l'excitation des lipides réduits et oxydés, respectivement, avec des plages de collecte et des intensités laser fixes (taille du trou d'épingle : 1,51 AU, résolution de l'image : 512 × 512 px [135 × 135 μm], pixel dwell 1,58 μs, pas de moyenne, épaisseur z ~ 1,0 μm.). Pour les taches fluorescentes, le temps d'exposition a été ajusté pour minimiser l'auto-fluorescence dans l'un des canaux fluorescents en utilisant des cellules témoins non colorées. Dans tous les cas, l'auto-fluorescence était négligeable par rapport à l'intensité de la coloration fluorescente.

La détection, la quantification et les mesures de fluorescence des corps lipidiques dans chaque cellule ont été effectuées à l'aide d'une macro personnalisée dans ImageJ/Fiji [35, 36] (pour une description détaillée de la méthode, voir SI). Toutes les données d'image extraites ont été analysées à l'aide de R [37]. Le rapport de fluorescence (oxydé/réduit) de chaque corps lipidique a été calculé et le rapport de fluorescence moyen de tous les corps lipidiques dans chaque cellule a été utilisé pour d'autres analyses. En utilisant une approche ratiométrique, tout biais potentiel dans les mesures provenant de la variation de la concentration de colorant dans la cellule ou le corps lipidique a été éliminé. Une estimation du volume total du corps lipidique par cellule a été générée comme la somme de la surface de tous les ROI du corps lipidique dans une cellule multipliée par l'épaisseur focale de la couche d'image (~ 1 µm). Pour les cellules endosymbiotiques, la moyenne des deux cellules dans une cellule gastrodermique est présentée comme une mesure. Les grands corps d'inclusion ronds et hautement fluorescents parfois trouvés dans les cellules symbiotes d'algues ont été exclus de l'ensemble de données en utilisant une plage de taille fixe et des seuils de rapport de fluorescence basés sur la conservation manuelle.

Toutes les analyses ont été effectuées à l'aide du logiciel statistique R (v4.1.2 ; R Core Team 2021). Comme l'objectif de cette étude était de comprendre les changements physiologiques entre les types de cellules au sein des espèces de coraux, afin de mieux comparer les modèles entre les espèces, toutes les données ont été normalisées à la moyenne de la valeur des cellules endosymbiotiques respectives pour chaque espèce. Les données de comparaison ont été vérifiées pour la normalité et l'homoscédasticité à l'aide du test de Shapiro-Wilk et de Levene, respectivement. Les données qui ne respectaient pas les hypothèses ont été transformées en log ou en racine carrée et la distribution normale a été vérifiée à l'aide de qqplot avant d'exécuter des tests statistiques. Les différences entre les types de cellules ont été analysées avec des modèles linéaires à effets mixtes sur les valeurs moyennes de colonie et la colonie comme facteur aléatoire en utilisant la fonction lmer du package R 'lme4' [38], avec des paramètres estimés à l'aide du maximum de vraisemblance restreint (REML). Pour les analyses comprenant plusieurs groupes, des tableaux ANOVA pour les termes à effets fixes avec la méthode de Satterthwaite pour les degrés de liberté du dénominateur et la statistique F ont été générés à l'aide de la fonction anova du package R lmerTest [39]. Les données ont été considérées comme significatives à P < 0,05. L'analyse de cluster a été réalisée à l'aide de l'algorithme K-means (distance euclidienne) à partir du package R "cluster" [40]. Le nombre optimal de clusters a été évalué en utilisant 'Total Within Sum of Squares', 'silhouette' et 'gap statistic' avec 100 échantillons bootstrap Monte Carlo en utilisant la fonction fviz_nbclust du package R 'factoextra' [41].

La nature hautement lipophile et ratiométrique du colorant sensible à la peroxydation lipidique utilisé [34] signifie qu'en utilisant la microscopie confocale à fluorescence, nous avons pu mesurer le niveau de peroxydation ainsi qu'évaluer le volume total des réserves lipidiques (oxydées et réduites, combinées) dans les cellules algales individuelles. Alors que d'autres membranes lipidiques peuvent être plus proches de l'origine de la production de ROS et donc plus sujettes à la peroxydation que les corps de stockage lipidiques, tels que ceux des thylakoïdes des chloroplastes, nous avons choisi de nous concentrer sur les corps lipidiques pour évaluer la LPO en raison de leur nature spatialement discrète et un signal fort du colorant fluorescent, permettant une délimitation claire lors du traitement de l'image et donc une sensibilité élevée dans nos mesures.

Semblable aux résultats de notre précédente étude sur le corail dur Acropora millepora [42], nous avons constaté qu'en moyenne, les cellules ex-symbiotiques (c'est-à-dire non symbiotiques) contenaient de plus grandes quantités de lipides (sous forme de corps lipidiques) par rapport à leurs homologues endosymbiotiques (M. capitata : T(4) = 2,97, P = 0,041 ; P. compressa : T(2) = −20,74, P = 0,0023 ; P. a coupe : T(4) = −6,32, P = 0,0032). Alors que seules les cellules hôtes avec deux endosymbiontes ont été incluses pour l'analyse dans cette étude, les endosymbiotes dans les cellules hôtes à symbiote unique affichaient un profil lipidique similaire à celui des cellules endosymbiotiques doubles (Fig. S1 supplémentaire et résultats associés), confirmant que la faible teneur en lipides observée chez les endosymbiontes dans les données présentées n'était pas le résultat d'une division récente des cellules algales à l'hôpital et que les cellules que nous avons appelées «ex-symbiotes» n'étaient pas des cellules algales. mécaniquement cassé de leur cellule hôte pendant le traitement. Pour vérifier davantage que les cellules ex-symbiotiques étaient représentatives des cellules expulsées de la colonie corallienne, nous avons comparé les profils lipidiques des cellules ex-symbiotiques avec les cellules expulsées obtenues à partir des mêmes colonies de Pocillopora acuta (Fig. S2 supplémentaire et résultats associés). Ces données ont confirmé que le profil lipidique des ex-symbiotes était similaire, à la fois en termes de teneur en lipides et de ratio LPO, à celui des cellules qui avaient été expulsées du corail hôte. Enfin, nous avons trouvé une forte corrélation négative entre la teneur en lipides et la fluorescence de la membrane du symbiosome (R2 = 0, 37, P <0, 0001, Fig. S3 supplémentaire et résultats associés), vérifiant que la perte de la relation symbiotique est corrélée à une augmentation de la teneur en lipides. D'après ces données, nous sommes convaincus que les cellules d'algues ex-symbiotiques trouvées dans le tissu corallien sont des algues dans un état post-symbiotique et en train d'être expulsées de la colonie corallienne.

Contrairement aux attentes, nous avons constaté que dans des conditions exemptes de stress environnemental, les cellules d'algues endosymbiotiques présentaient des niveaux plus élevés de LPO dans leurs corps lipidiques (présentés sous la forme du rapport entre les lipides peroxydés et non peroxydés) que les cellules ex-symbiotiques. Cette différence était constante dans les trois espèces : M. capitata (T(2) = −4,852, P = 0,040), P. compressa (T(2) = −43,391, P = 0,00053) et P. acuta (T(2) = −5,972, P = 0,0094) (Fig. 1c, d), confirmant que ce schéma est conservé dans une gamme d'espèces phylogénétiquement distinctes. espèces de coraux. Ces données suggèrent que les cellules d'algues endosymbiotiques subissent une pression de ROS plus élevée par corps lipidique que celles qui ont été ou sont expulsées de l'hôte. À un niveau donné de pression de ROS (activité métabolique ou stress similaire), nous nous attendrions à ce qu'une cellule avec des réserves de lipides inférieures devienne plus oxydée par molécule lipidique par rapport à une cellule avec des réserves de lipides plus importantes, uniquement en raison d'un rapport ROS/lipides plus élevé, ce qui peut expliquer, au moins en partie, la différence de LPO entre le statut de symbiote observé ici. Cependant, lors de la comparaison de la relation entre le volume lipidique et les ratios LPO dans les types de cellules à l'aide de modèles généralisés des moindres carrés, le modèle avec le meilleur score (BIC le plus bas) incluait à la fois le volume lipidique et le type de cellule comme variables prédictives (voir tableau supplémentaire S3), indiquant que la relation entre la teneur en lipides et le ratio LPO étaient différents dans les deux types de cellules, les cellules endosymbiotiques présentant une LPO plus élevée à un volume lipidique similaire (Fig. S4 supplémentaire et résultats associés). Sur la base de ces résultats, et étant donné que ces données ont été obtenues dans des conditions environnementales bénignes, nous proposons que le niveau plus élevé de LPO observé chez les endosymbiontes ne résulte pas de la production de ROS liée au stress, mais plutôt de ROS produites dans le cadre de l'activité métabolique générale de la cellule (respiration et photosynthèse) - qui serait probablement plus élevée en symbio car la cellule algale travaille pour satisfaire la demande métabolique de sa cellule hôte. Cette supposition est étayée par nos travaux antérieurs où il a été démontré que le stress thermique réduisait la capacité photosynthétique des algues endosymbiotiques dans le corail dur Acropora millepora [42] et réduisait la quantité de protéines liées au métabolisme énergétique chez les symbiotes [43]. Dans de rares cas (~ 0,5 % des cellules observées), une cellule hôte s'est avérée contenir deux symbiotes avec des niveaux de LPO sensiblement différents ; avec un symbiote ayant un profil métabolique similaire à un ex-symbiote (voir Fig. S5c supplémentaire). La faible occurrence de ces cellules à double profil LPO peut s'expliquer par la cellule hôte, en détectant un changement dans la physiologie d'un symbiote - ou étant induite par le symbiote, expulse rapidement ce symbiote, rendant ce double scénario de courte durée et donc difficile à capturer. Alternativement, il se peut qu'en général, plusieurs cellules d'algues au sein d'une cellule hôte partagée soient plus communément dans le même état physiologique. À l'heure actuelle, cependant, on ne sait pas si l'hôte peut expulser sélectivement des symbiotes individuels.

un volume lipidique par rapport à la moyenne de leurs endosymbiontes respectifs, superposé à la valeur moyenne des colonies (formes brunes). b graphique de densité du volume lipidique de toutes les cellules endosymbiotiques (zone blanche) et ex-symbiotiques (zone grise), respectivement. c Rapport de peroxydation lipidique par rapport à la moyenne de leurs endosymbiontes respectifs, superposé à la valeur moyenne des colonies. d graphique de densité du rapport de peroxydation lipidique de toutes les cellules endosymbiotiques (zone blanche) et ex-symbiotiques (zone grise), respectivement. Exemples d'images (projection maximale des piles d'images confocales) d'endo- et d'ex-symbiotes de chaque espèce. La ligne blanche indique la taille ~ 10 µm. Rouge : autofluorescence de la chlorophylle des cellules d'algues ; jaune : corps lipidiques à faible rapport LPO (vert/jaune). Les barres d'erreur indiquent 1 SE. Les étoiles indiquent le niveau de signification pour la comparaison des groupes (n = 3–5) (* P < 0,05 ; ** P < 0,01 ; *** P < 0,001).

Le rôle, le cas échéant, de la LPO dans les symbiotes coralliens est actuellement inconnu. Il a été démontré que la peroxydation lipidique contrôlée via des enzymes telles que la lipoxygénase (LOX) et la cyclooxygénase (COX) aide à mobiliser les réserves de lipides dans les embryons de plantes et les cotylédons en permettant l'accès aux lipides esters de stockage dans les corps lipidiques, libérant ainsi les acides gras qui peuvent ensuite être métabolisés par β-oxydation dans les mitochondries [44,45,46]. En tant que tel, le LPO pourrait faciliter la libération de carbone des corps lipidiques pour le transfert à l'hôte pendant la symbiose active. De plus, il a été suggéré récemment que les oxylipines dérivées de symbiotes, d'importantes molécules de signalisation générées par la peroxydation enzymatique des acides gras polyinsaturés, pourraient jouer un rôle dans le maintien de la symbiose corallienne en déclenchant directement des changements dans l'expression des gènes de l'hôte [47]. Cependant, de tels liens avec la LPO dans les symbiotes coralliens restent à étudier.

Le regroupement distinct de l'état lipidique des cellules algales a été confirmé par une analyse par grappes dans laquelle trois grappes ont été détectées, avec une distribution en pourcentage de (endo: ex) 90:10, 34:66 et 0:100 dans les grappes 1, 2 et 3, respectivement (vert, bleu et rouge; Fig. 2). Sur la base du regroupement observé, nous émettons l'hypothèse que le cluster #1 représente principalement des algues endosymbiotiques actives et le cluster #3 représente des cellules expulsées, mais physiologiquement actives, tandis que le cluster #2 est constitué de cellules qui meurent (faible teneur en lipides et faible LPO) ou qui sont dans l'état physiologique intermédiaire qui existe juste avant ou après l'expulsion.

Les couleurs des tracés indiquent les groupes identifiés via le regroupement Kmeans (vert : groupe 1 « endosymbiotique » ; bleu : groupe 2 « transition » ; orange : groupe 3 « ex-symbiotique »). Les formes indiquent le type de cellule (cercle : endosymbiotique, carré : ex-symbiotique). Les diagrammes circulaires montrent la proportion de cellules d'algues endosymbiotiques (endo) vs ex-symbiotiques (ex) dans chaque groupe ; les chiffres indiquent le nombre total de cellules de chaque type de cellule.

Pour évaluer la validité de ces hypothèses, nous avons analysé les données obtenues lors d'une expérience antérieure de stress thermique sur Pocillopora acuta [33]. Ces données ont montré la même relation entre la LPO et la teneur en lipides que celle observée dans la présente étude (voir la Fig. S6 supplémentaire et les statistiques associées), où le volume total de lipides par cellule était supérieur chez les ex-symbiontes tandis que les ratios de LPO étaient significativement plus faibles, confirmant davantage la constance de ce modèle. Fait intéressant, la LPO n'a pas augmenté avec le stress thermique, ce qui confirme l'hypothèse selon laquelle la différence de LPO entre les endosymbiotes et les ex-symbiotes n'est pas causée par la production de ROS liée au stress, du moins pas chez P. acuta. En utilisant l'analyse par grappes sur des cellules individuelles, nous avons constaté que le stress thermique réduisait systématiquement le nombre de cellules endosymbiotiques dans le profil lipidique du groupe 1 (Fig. 3, voir également la Fig. S7 supplémentaire pour le tracé des colonies individuelles répliquées), soutenant fortement l'hypothèse que le groupe 1 représente des cellules saines ou non stressées en symbio. Dans une étude récente, nous avons constaté que le stress thermique entraînait une réduction de la proportion de protéines clés liées à la production d'énergie chez les symbiotes du corail Acropora milllepora [43]. Une baisse du métabolisme énergétique est susceptible de réduire également la production générale de ROS, ce qui pourrait expliquer la réduction de la proportion d'endosymbiontes à haute LPO observée ici. Ces données indiquent également que les endosymbiontes sains sont plus actifs sur le plan métabolique et peuvent donc expliquer la baisse de la LPO lors du passage de l'état endosymbiotique à l'état ex-symbiotique, même sans l'implication d'un stress environnemental. Alors que seul le stress thermique a été testé en tant que moteur du changement de LPO et de la teneur en lipides des cellules endosymbiotiques ici, la nette différence observée entre les cellules endo- et ex-symbiotiques chez les coraux sains suggère que la réponse est susceptible d'être de nature générale, peu importe la cause du changement métabolique. Cela reste cependant à investiguer. L'importance des lipides dans la symbiose corallienne a été mise en évidence dans une étude antérieure sur le corail Euphyllia glabrescens [48], où l'étendue de l'accumulation de corps lipidiques dans les cellules gastrodermiques hôtes et les endosymbiontes s'est avérée corrélée à la santé apparente de la symbiose, modulée par le stress thermique. Notre étude soutient et approfondit ces observations en montrant que le modèle d'accumulation de corps lipidiques et de LPO chez les endosymbiontes peut être utilisé comme indicateur de l'effondrement imminent des interactions symbiotiques au niveau cellulaire. La raison de l'accumulation de lipides jusqu'à et/ou après la rupture de la symbiose est inconnue. Cependant, des études antérieures ont montré que la présence d'un facteur de libération de l'hôte inconnu amène les algues à augmenter leur production de glycérol en détournant le surplus de carbone des composés de stockage [49,50,51]. Si la relation symbiotique se décompose, la disparition de ce facteur de libération de l'hôte pourrait inciter le symbiote à accumuler le surplus de carbone sous forme de lipide. Une étude récente a suggéré que menant à l'effondrement de la symbiose, l'augmentation de l'apport d'azote de l'hôte au symbiote provoque un déplacement de la priorité métabolique du symbiote vers la croissance et la division cellulaire [52]. Avec une augmentation de l'apport d'azote, il est concevable que la diminution résultante du rapport C:N incite le symbiote à conserver un excès de carbone qui peut être utile pour une croissance continue, provoquant une augmentation de la quantité de carbone stockée sous forme de corps lipidiques dans la cellule. D'autre part, il a également été démontré que les cellules d'algues, y compris le Symbiodinium libre, augmentent le stockage des lipides en cas de limitation de l'azote [53], ce qui se produirait probablement après l'expulsion de la cellule hôte. Quoi qu'il en soit, l'augmentation des corps lipidiques au sein de la cellule algale semble indiquer une perte de statut symbiotique et confirme les observations antérieures d'un lien entre symbiose et lipogenèse chez l'algue.

Les formes indiquent la réplique de la colonie. Les données brutes de Nielsen et al. [33]. Grappes identifiées et colorées comme pour la Fig. 2. Seules les cellules endosymbiotiques sont colorées, les cellules ex-symbiotiques étant représentées par des symboles gris et ouverts. Les graphiques à barres montrent la proportion de cellules endosymbiotiques dans chaque groupe.

Sur la base des résultats présentés, nous proposons que les endosymbiontes coralliens présentent des niveaux élevés de LPO du corps lipidique par rapport aux symbiotes expulsés en raison d'une activité métabolique comparativement plus élevée et de réserves de lipides plus faibles. Contrairement aux attentes, la LPO n'était pas un indicateur de stress dans les conditions de blanchiment testées, présentant encore un autre exemple de blanchiment des coraux qui se produit indépendamment de la production excessive de ROS. Nos résultats suggèrent qu'une baisse de la LPO associée à une augmentation des réserves de lipides est un indicateur robuste des changements dans le profil métabolique des endosymbiontes coralliens et un indicateur cellulaire utile de la rupture imminente de la symbiose corallienne. En vérifiant ce schéma sur trois espèces de coraux éloignés, nous montrons que ces observations ont une large pertinence phylogénétique et peuvent donc représenter un marqueur métabolique généralement applicable pour caractériser l'état de la symbiose corallienne. La combinaison des mesures unicellulaires et de l'analyse par grappes a révélé un changement faible mais distinct dans la proportion de cellules d'un profil métabolique spécifique chez P. acuta qui pourrait être attribué au stress thermique. Un tel effet subtil est facilement négligé dans les analyses de tissus en vrac et n'a en effet pas pu être détecté dans les réponses moyennes des colonies, soulignant la force et l'importance du travail unicellulaire pour révéler d'importants mécanismes physiologiques de la symbiose corail-algues. Avec les progrès récents des techniques de culture tissulaire pour la croissance et le maintien de cellules coralliennes symbiotiques et non symbiotiques [7], ce nouveau marqueur offre une opportunité passionnante pour l'étude des mécanismes sous-jacents au maintien et à la rupture de la symbiose corallienne.

Les ensembles de données générés pendant et/ou analysés pendant l'étude en cours sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable. Les données pour les figures du manuscrit sont incluses dans les données supplémentaires sur les matériaux.xlsx.

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Ce projet a été soutenu par une bourse PADI (28569) attribuée à KP. Les coraux ont été collectés dans le cadre des permis d'activité spéciaux américains 2016-55 et 2019-23. Les auteurs remercient le regretté professeur Ruth Gates qui a parrainé cette recherche à l'Institut de biologie marine d'Hawaï (HIMB).

École des sciences de la vie, Université de technologie de Sydney, Ultimo, NSW, Australie

Daniel Aagren Nielsen et Katherina Petrou

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Conceptualisation, méthodologie, investigation : DAN, KP ; analyse formelle, visualisation, rédaction — préparation du projet original : DAN ; Rédaction—révision et édition : DAN, KP ; acquisition de financement, ressources : KP.

Correspondance à Daniel Aagren Nielsen.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Nielsen, DA, Petrou, K. Les réserves de lipides révèlent l'état de la symbiose corail-algue au niveau de la cellule unique. ISME COMMUN. 3, 29 (2023). https://doi.org/10.1038/s43705-023-00234-8

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Reçu : 30 novembre 2022

Révisé : 14 mars 2023

Accepté : 22 mars 2023

Publié: 04 avril 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s43705-023-00234-8

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