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Oct 13, 2023

La prédation des nudibranches stimule le cycle du silicium des éponges

Rapports scientifiques volume 13,

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 1178 (2023) Citer cet article

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Les diatomées jouent un rôle clé dans le cycle de la silice marine, mais des études récentes ont montré que les éponges peuvent également avoir un effet important sur cette dynamique. Ils accumulent d'importants stocks de silice biogénique dans leur organisme sur de longues périodes, dont on pense qu'ils varient peu à l'échelle intra-annuelle. L'observation d'un déclin brutal de la biomasse des éponges parallèlement à une forte augmentation de l'abondance d'un nudibranche spongivore (Doris verrucosa) nous a conduit à mener une étude d'un an sur l'effet de la prédation des nudibranches sur le budget en silicium d'une population d'éponges (Hymeniacidon perlevis). Après 5 mois de prédation, l'abondance des individus d'éponges n'a pas changé mais leur biomasse a diminué de 95 %, dont 48 % ont été expliqués par la prédation des nudibranches. Environ 97% des spicules d'éponges ingérés par les nudibranches lors de l'alimentation ont été excrétés, la plupart d'entre eux sans interruption, ce qui implique un taux élevé de dépôt de silice d'éponges dans les sédiments environnants. Après la prédation, les éponges ont partiellement récupéré leurs stocks de biomasse en 7 mois. Cela impliquait un taux de croissance rapide et une grande assimilation du silicium dissous. Étonnamment, les taux d'absorption de silicium les plus élevés se sont produits lorsque la concentration de silicium dissous dans l'eau de mer était minimale (< 1,5 µM). Ces résultats suggèrent que le cycle annuel de prédation-récupération des éponges déclenche des changements intra-annuels sans précédent dans les stocks de silicium des éponges et stimule le cycle de ce nutriment. Ils soulignent également la nécessité d'une collecte de données intra-annuelle pour comprendre la dynamique et la résilience du fonctionnement de l'écosystème des éponges.

Le silicium est un nutriment clé dans l'océan nécessaire à une variété d'organismes marins pour construire leur squelette siliceux et se développer. Ces organismes, connus sous le nom de silicifiants, comprennent des organismes de différents niveaux trophiques et de pertinence écologique, tels que les diatomées, les silicoflagellés, la plupart des espèces de rhizaires et d'éponges et certaines espèces de choanoflagellés1. Parmi eux, les diatomées et les éponges sont respectivement les silicifiants pélagiques et benthiques les plus abondants. Ces organismes jouent des rôles écologiques importants dans les écosystèmes marins. Les diatomées représentent environ 40 % de la productivité primaire des océans et de l'exportation de particules de carbone de la surface vers les profondeurs océaniques2,3. Les éponges contribuent au recyclage des nutriments vers des niveaux trophiques supérieurs par le couplage benthique-pélagique et à l'augmentation de la biodiversité marine des micro- et macro-organismes4,5. Ainsi, le silicium est une ressource essentielle pour les silicifiants, qui peuvent être importants pour le maintien de la biodiversité marine et des réseaux trophiques avec des influences ultimes sur les populations humaines6,7.

Parmi les silicifiants, les éponges sont le seul groupe de métazoaires (c'est-à-dire les animaux). Ce sont des organismes multicellulaires hétérotrophes avec une longue durée de vie, qui peut durer des années à, peut-être, des millénaires8,9. Les éponges sont des composants communs de la faune benthique marine dans les océans mondiaux, étant numériquement abondantes et la biomasse dominante dans de nombreux écosystèmes marins des latitudes polaires aux latitudes équatoriales10. Comme dans d'autres silicifiants, les éponges consomment du silicium dissous dans l'eau de mer pour construire leur squelette en silice biogénique (c'est-à-dire l'opale). Ces squelettes sont plus résistants à la dissolution que ceux des autres silicifiants, pour des raisons encore à déterminer11. Leurs caractéristiques biologiques et squelettiques font des éponges siliceuses des puits de silicium majeurs dans les écosystèmes marins, accumulant des stocks de silice biogénique dans leurs tissus et dans les sédiments sous-jacents11,12, et recyclant leur silicium à des taux nettement plus lents (200 à 1000 fois plus lents) que d'autres silicifiants unicellulaires à courte durée de vie tels que les diatomées13. Pourtant, dans les zones où ils forment de grandes agrégations (par exemple, les sols d'éponges), le cycle du silicium des éponges peut enrichir les couches démersales de silicium dissous à l'échelle océanographique14.

La dynamique des populations d'éponges dépend du recrutement, de la longévité, de la compétition spatiale et de la prédation15. En particulier, la prédation peut affecter la structure des communautés d'éponges et les processus écosystémiques16,17. La prédation par les éponges a été signalée sur les récifs coralliens d'éponges tropicaux et subtropicaux18,19,20, les récifs d'éponges mésophotiques21,22 et aux latitudes polaires des environnements intertidaux aux environnements de haute mer17,23. Le spongivore, c'est-à-dire l'alimentation d'éponges, a été décrit chez certaines espèces de mollusques, d'échinodermes, de poissons et de tortues18,19,20,21. Parmi les mollusques, les nudibranches doridés (Ordre Nudibranchia, Famille Dorididae) sont l'un des groupes les plus diversifiés de prédateurs d'éponges. La plupart d'entre eux sont des spongivores stricts avec des radules adaptées à l'organisation squelettique spécifique des éponges dont ils se nourrissent24. Beaucoup ont également une coloration cryptique avec leur proie25. Cette forte spécificité prédateur-proie implique que la plupart des espèces de nudibranches doridés se nourrissent d'une ou de quelques espèces d'éponges, qu'elles surpâturent parfois23,26,27.

Les éponges possèdent une remarquable capacité de régénération, quels que soient leur phylogénie ou leurs traits d'espèce28. Lorsqu'ils sont blessés ou perdent une partie de leur corps, une batterie de processus moléculaires et cellulaires est activée pour réparer la plaie29, avec des taux de régénération bien supérieurs au taux de croissance normal28. Ici, nous émettons l'hypothèse que la prédation des éponges et les processus de régénération ultérieurs affectent le cycle du silicium des éponges. Pour tester cette hypothèse, nous avons recensé pendant un an la population de l'espèce d'éponges Hymeniacidon perlevis, une espèce mondialement distribuée30 qui domine la communauté d'éponges de la rade de Brest (France). Dans cet écosystème peu profond, les observations de terrain indiquent que l'éponge H. perlevis est soumise annuellement à la prédation par le nudibranche Doris verrucosa. Pour tester les effets de la prédation sur l'éponge, nous avons quantifié le taux de prédation par D. verrucosa, le taux d'exportation de silicium de l'éponge pendant la prédation et le taux de production de silicium par H. perlevis pendant la récupération après la prédation.

L'éponge Hymeniacidon perlevis et le nudibranche Doris verrucosa coexistent dans le lit de maërl du Lomergat (48° 17.197′ N ; 4° 21.279′ O), un écosystème peu profond (profondeur = 3–11 m) situé dans la rade de Brest (France). Cet habitat occupe une petite superficie de la baie (1,44 km2 sur un total de 133,13 km2, soit 1,1 %). Dans cet écosystème, des assemblages de maërl (algues rouges coralliennes) servent de substrat à une communauté benthique très diversifiée, comprenant plus de 20 espèces d'éponges13. Parmi elles, H. perlevis (Fig. 1a) est l'espèce dominante en termes d'abondance (53 %) et de biomasse (64 %)13. Il a une teneur modérée en squelette siliceux dérivé de la production d'un seul type de spicule de silice en forme d'aiguille de taille moyenne (175–475 µm de long), qui est distribué de manière homogène dans tout le corps de l'éponge31.

(a) Vue de deux individus d'Hymeniacidon perlevis poussant sur les bancs de maërl de la rade de Brest (France). (b) Un individu de Doris verrucosa (à gauche) se nourrit de l'éponge H. perlevis (à droite). La flèche indique la blessure faite par le nudibranche lorsqu'il se nourrit de l'éponge, montrant les tissus internes de l'éponge d'une couleur orange plus foncée que l'épiderme.

La zone d'étude est également un habitat pour le nudibranche doridé D. verrucosa. Ce nudibranche spongivore vit de la zone intertidale jusqu'à 15 m de profondeur le long de la côte atlantique de l'Europe et de la mer Méditerranée, et est un spongivore strict32. Cette espèce se nourrit principalement de l'éponge H. perlevis, bien qu'elle ait parfois été signalée se nourrissant des éponges Halichondria panicea et Suberites carnosus sur la côte atlantique espagnole et la mer Méditerranée33,34. Ces trois espèces d'éponges sont présentes en rade de Brest, mais nous n'avons trouvé que D. verrucosa se nourrissant d'H. perlevis (Fig. 1b), et avons confirmé cette observation par l'analyse de ses pelotes fécales.

L'abondance et la biomasse de H. perlevis ont été étudiées au cours d'une plongée sous-marine pendant un an (juin 2020-juin 2021) à l'aide de quadrats de 1 × 1 m positionnés au hasard (n = 71). Quatre relevés ont été menés : juin 2020, pour évaluer la population d'éponges avant la prédation ; novembre 2020, pour évaluer la population d'éponges après la prédation ; et avril et juin 2021, pour évaluer le rétablissement de la population d'éponges. Au cours des enquêtes de terrain, chaque individu d'H. perlevis trouvé dans les quadrats a été compté et son volume a été mesuré. Pour déterminer le volume de l'éponge, la forme du corps de chaque individu a été approchée à une ou à la somme de plusieurs figures géométriques (par exemple, sphère, cylindre, cube) et les paramètres linéaires nécessaires au calcul du volume (longueur, largeur, hauteur, diamètre) ont été mesurés in situ avec une règle. Les différences d'abondance et de biomasse des éponges entre les périodes d'échantillonnage (c.-à-d. juin 2020, novembre 2020, avril 2021 et juin 2021) ont été examinées à l'aide d'une analyse unidirectionnelle de Kruskal-Wallis après l'échec du test de normalité (Shapiro-Wilk). Lorsque des différences significatives ont été signalées, des comparaisons multiples post-hoc par paires entre les groupes ont été effectuées à l'aide du test de Dunn non paramétrique. Les analyses statistiques - avec un niveau de signification de 0, 05 - et la visualisation des données associées avec des diagrammes en boîte ont été effectuées à l'aide du logiciel statistique Sigmaplot 14.5 (Systat Software Inc.).

A chaque moment de prélèvement, 5 individus d'H. perlevis ont été prélevés pour déterminer la teneur spécifique en silicium. Le tissu éponge de chaque individu a été échantillonné (~ 1 à 5 ml), puis séché à 60 ° C jusqu'à poids sec constant (g). Chaque échantillon séché a été digéré pendant 5 h dans 20 mL d'acide fluorhydrique à 10 % (2,9 N). Aucune interférence du silicium lithogène n'était attendue car les échantillons ne contenaient que du tissu spongieux. Après digestion complète, les échantillons dans l'acide fluorhydrique ont été neutralisés avec une solution saturée d'acide borique (H3BO3, 60 g L-1) et le silicium dissous a été dosé selon la méthode au bleu de molybdate par colorimétrie sur un auto-analyseur SEAL Analytical AA3 HR35. Les différences de teneur en silicium de l'éponge entre les temps d'échantillonnage ont été examinées à l'aide d'une ANOVA unidirectionnelle. Les données sur la teneur spécifique en silicium et la biomasse des éponges mesurées in situ après la prédation (c.-à-d. novembre 2020, avril et juin 2021) ont été utilisées pour estimer le taux de production de silicium des éponges par H. perlevis pendant le rétablissement de la population lorsque les prédateurs étaient absents.

L'abondance et la biomasse de D. verrucosa ont été quantifiées à l'aide de 8 transects de 25 m × 2 m lors de la plongée sous-marine fin juin et début juillet 2020 (superficie totale = 400 m2) pendant le pic d'abondance estimé. Les Doris verrucosa ont été comptées et mesurées (longueur en mm) et l'activité alimentaire a été enregistrée. Nous en avons déduit que les nudibranches se nourrissaient lorsqu'ils étaient immobiles sur une éponge.

La forme du nudibranche a été rapprochée de celle d'un ellipsoïde (Eq. 1):

où 'a', 'b' et 'c' sont les rayons (en cm) de chaque ellipsoïde, correspondant respectivement à la moitié de la longueur, de la largeur et de la hauteur de l'animal. Ces paramètres plus le poids humide (g, mesuré après tamponnage avec des serviettes en papier) ont été mesurés sur 36 nudibranches en laboratoire. Ces mesures ont été utilisées pour générer des régressions qui ont été utilisées pour estimer la biomasse et le volume des nudibranches à partir des mesures prises sur le terrain.

Les taux de prédation individuels de D. verrucosa sur H. perlevis ont été déterminés in situ. Nous avons construit des cages cylindriques de 20 cm de haut sur 25 cm de diamètre à l'aide de deux filets de mailles différentes cousus ensemble avec une ligne de nylon (Fig. 2). Le plus petit filet avait un maillage de 2 × 2 mm pour empêcher les nudibranches de s'échapper. Les cages étaient ouvertes sur le fond et fixées au fond marin avec des barres d'armature en acier (Fig. 2a). Douze essais ont été réalisés en octobre 2020. Dans neuf cages, un individu de H. perlevis et un D. verrucosa ont été maintenus ensemble pendant 24 h (Fig. 2b). Trois cages témoins étaient exemptes de prédateurs. Les volumes d'éponges et de nudibranches ont été mesurés avant et après chaque essai comme expliqué ci-dessus pour les relevés de terrain. Les taux de prédation individuels de D. verrucosa sur H. perlevis ont été calculés comme la différence entre le volume d'éponge au début et à la fin de chaque expérience normalisée par la biomasse de nudibranches et la durée de l'essai à l'aide de l'Eq. (2).

(a) Dispositif expérimental in situ pour déterminer les taux d'alimentation des nudibranches sur l'éponge Hymeniacidon perlevis dans le banc de maerl du Lomergat (rade de Brest, France). (b) Vue de haut en bas de l'intérieur d'une cage d'incubation. Le nudibranche Doris verrucosa s'approche pour manger l'éponge H. perlevis après 30 min d'incubation. Le laps de temps de l'incubation in situ est disponible en vidéo S1.

La production fécale de chaque nudibranche a été déterminée en laboratoire à l'aide d'un ensemble différent de nudibranches et d'éponges. Les éponges et les nudibranches ont été acclimatés séparément pendant 5 jours avant l'expérience, une période suffisante pour permettre aux nudibranches de dégager leur tube digestif de l'alimentation précédente26. Huit essais ont été réalisés, chacun incluant un nudibranche différent avec une éponge pendant 72 h dans un aquarium de 50 L rempli d'eau de mer courante de la rade de Brest. Pour exclure les particules de l'eau entrante qui pourraient se déposer au fond et être incluses à tort comme excréments de nudibranches, l'afflux a été filtré avec un filtre de taille de pores de 1 µm. L'afflux constant assurait le renouvellement de l'eau à l'intérieur de chaque aquarium plusieurs fois par jour.

Les matières fécales ont été prélevées avec une pipette une fois par jour pendant chaque essai et pendant 72 h après l'essai, lorsque la production fécale a pris fin. Avant un traitement ultérieur, les matières fécales ont été examinées au microscope optique avec un appareil photo numérique (Leica DM2500) pour déterminer leur aspect général et la présence de morceaux de squelette d'éponge entiers ou fragmentés (spicules). Les échantillons ont ensuite été séchés à 60 ° C jusqu'à poids sec constant (g). Pour déterminer la teneur en silicium des éponges dans les excréments de nudibranches, trois sous-échantillons (~ 8 mg) de chaque aquarium ont été digérés pendant 24 h dans 40 ml de NaOH 0,2 M pour assurer la digestion totale du silicium des éponges11. Le silicium dissous a été dosé par la méthode au bleu de molybdate par colorimétrie sur un auto-analyseur SEAL Analytical AA3 HR35. Pour corriger la proportion de silice lithogénique qui se dissout en même temps que le silicium spongieux (c'est-à-dire la silice biogénique), nous avons quantifié la teneur en aluminium. L'aluminium dissous a été dosé selon la méthode fluorimétrique au lumogallion36. L'analyse chimique de l'aluminium et du silicium dans les granules fécales des nudibranches a révélé que le rapport aluminium/silicium était < 1,5 %, indiquant que la silice lithogène dans les excréments des nudibranches était négligeable. Nous avons donc supposé que le silicium mesuré dans les matières fécales était entièrement du silicium spongieux.

Pour déterminer le pourcentage de squelette d'éponge ingéré qui a été excrété dans les matières fécales des nudibranches, la quantité d'éponge consommée par chaque nudibranche dans les aquariums a été mesurée à l'aide de l'équation. (2), comme expliqué ci-dessus. A noter que ce taux d'ingestion n'est pas comparable à celui mesuré in situ car les nudibranches testés en laboratoire ont été affamés 5 jours avant incubation. En outre, trois échantillons de tissu éponge (~ 1 ml) de chaque éponge incubée ont été échantillonnés pour déterminer la teneur en silicium, qui ont été séchés à 60 ° C jusqu'à un poids sec constant (g) avant la détermination du silicium. La teneur en silicium a été déterminée à l'aide d'une digestion à l'acide fluorhydrique comme pour les échantillons de l'enquête sur le terrain des éponges (voir ci-dessus). Le pourcentage de squelette d'éponge ingéré qui a été excrété dans les excréments de nudibranches a été déterminé à partir de la quantité de silicium que chaque nudibranche a ingéré lors de l'alimentation et comparé à celui trouvé dans les excréments.

Les taux individuels d'alimentation des éponges et de production fécale de D. verrucosa et l'abondance des nudibranches et des éponges dans l'habitat naturel ont été utilisés pour estimer la quantité de silicium d'éponge déposé sur les sédiments de l'habitat par les excréments des nudibranches pendant la période de l'année où les nudibranches étaient présents (c.-à-d. de la mi-juin à la mi-novembre).

Les flux de silicium des éponges non prédatées ont été estimés à partir des données de la littérature pour les comparer à ceux mesurés dans cette étude. La production de silicium dans les éponges non prédatées a été estimée à partir de la cinétique de consommation de silicium des espèces37 à la concentration de silicium dissous dans les eaux de fond de la rade de Brest, mesurée chaque semaine par le service d'observation SOMLIT-Lanvéoc. Nous avons adapté cette mesure à la zone d'étude en utilisant la biomasse d'éponges (mL m-2) mesurée in situ au cours de cette étude. Le dépôt de silicium dans les éponges non prédatées a été estimé à partir du dépôt moyen de silicium d'éponge mesuré sur le terrain (0,9 ± 0,2 g Si m−2 y−1)13 et en supposant que la contribution du silicium d'éponge par H. perlevis devrait être proportionnelle à son stock permanent dans la communauté d'éponges par m2, qui est de 65,5 ± 21,0 %. Le stock permanent de silicium d'éponges non prédatées au cours de l'année a été estimé en ajoutant la production de silicium au stock permanent de silicium mesuré in situ à la mi-juin 2020 et en soustrayant le dépôt de silicium. Pour comparer les flux de silicium des éponges prédatées et non prédatées, les taux de flux spécifiques au stock ont ​​été calculés en normalisant le taux de flux (soit pour la production, soit pour le dépôt) par le stock de silicium éponge. Voir les informations supplémentaires 1 pour les métadonnées et les calculs détaillés.

L'enquête de terrain a révélé que l'abondance d'Hymeniacidon perlevis est restée stable tout au long du cycle annuel, sans différence entre les périodes d'échantillonnage (H = 3,872, df = 3, p = 0,276 ; Fig. 3a). L'abondance moyenne (± SD) de H. perlevis dans la zone d'étude était de 24 ± 17 individus m−2 (n = 71). En revanche, la biomasse des éponges a changé tout au long du cycle annuel (H = 50,313, df = 3, p <0,001 ; Fig. 3b). La biomasse d'éponges la plus élevée a été enregistrée à la mi-juin 2020 (270 ± 164 ml d'éponge m-2) avant le début de la prédation et le record de biomasse d'éponges le plus bas a été enregistré à la mi-novembre 2020 (15 ± 11 ml d'éponge m-2) après la période de prédation. Cela impliquait une perte de biomasse d'éponges de la mi-juin à la mi-novembre de 95 ± 1 %. Cinq mois après la fin de la saison de prédation (mi-avril 2021), la biomasse des éponges était de 42 ± 23 mL m−2, et 2 mois plus tard (mi-juin 2021), elle était de 84 ± 60 mL m−2. Cela suggère qu'avant le début de la prédation au mois de juin suivant, 31 ± 5 % de la biomasse initiale de H. perlevis ont été récupérés (Fig. 3b). La variation associée (c'est-à-dire SD) à l'abondance et à la biomasse des éponges normalisées par m2 provient principalement de leur distribution spatiale inégale et de la variabilité de taille interindividuelle (Fig. 3).

Changements dans (a) l'abondance et (b) la biomasse de l'éponge Hymeniacidon perlevis au cours d'un cycle annuel. Les boîtes à moustaches et les points de données individuels sont indiqués pour chaque date d'échantillonnage. Le nombre de quadrats 1 × 1 analysés à chaque date d'échantillonnage est njuin 2020 = 22, nnov 2020 = 13, navril 2021 = 15 et njuin 2021 = 21. Les différences significatives entre les saisons de (a) l'abondance (individus m−2) et (b) la biomasse (mL m−2) de la population d'éponges de H. perlevis sont indiquées par des lettres différentes selon les résultats de Kruskal –Analyse de Wallis et tests post-hoc de Dunn par paires. Le nudibranche spongivore Doris verrucosa était présent de la mi-juin à la mi-novembre dans la zone d'étude. Les valeurs moyennes (± SD) pour l'abondance et la biomasse des éponges, ainsi que les métadonnées, sont disponibles dans les informations supplémentaires 1.

Les adultes de D. verrucosa n'étaient présents dans la zone d'étude que de la mi-juin à la mi-novembre. L'abondance et la taille (longueur) des nudibranches ont été mesurées pendant le pic de population estimé. Au total, 271 individus de Doris verrucosa ont été recensés dans les 400 m2 étudiés, fréquemment retrouvés en train de manger en groupe sur une même éponge (jusqu'à 8 nudibranches sur une même éponge). L'abondance de D. verrucosa était en moyenne de 0,7 ± 0,4 individus m−2, avec un maximum de 9 nudibranches m-2. La longueur des nudibranches variait de 2 à 8 cm, avec une longueur moyenne de 4,4 ± 1,3 cm. Les valeurs de longueur individuelles ont été utilisées pour estimer la biomasse des nudibranches à l'aide de régressions entre la longueur, le volume et le poids humide. La régression linéaire entre la longueur et le volume du nudibranche était : Volume (mL) = − 3,6337 + (2,0761 × longueur (cm)) (n = 36, R2 = 0,64, p < 0,001), et la régression entre le poids humide et le volume était : Poids humide (g) = 0,9646 + (1,0360 × Volume (mL)) (n = 36, R2 = 0,82 , p < 0,001). Le volume moyen des nudibranches était de 3,7 ± 2,5 mL m−2 et le poids humide était de 4,5 ± 2,9 gm−2. Le volume des nudibranches a été utilisé pour la normalisation des taux car il facilitait la comparaison avec les mesures sur le terrain. Les données sur les poids humides des nudibranches sont disponibles dans les informations supplémentaires 1.

La teneur en silicium de H. perlevis par unité de biomasse a été déterminée tout au long de l'année et aucune différence entre les saisons n'a été trouvée (F = 0,209, df = 3, p = 0,888). Cela indique que le contenu du squelette ne varie pas, que l'éponge ait été prédatée ou qu'elle régénère sa biomasse après la prédation. La teneur moyenne en squelette (c'est-à-dire en silice biogénique) par poids sec de H. perlevis était de 20,9 ± 5,6 %.

La production de silicium de H. perlevis pendant la régénération post-prédation (c'est-à-dire de la mi-novembre à la mi-juin) a été estimée en combinant le contenu squelettique de l'espèce et les enregistrements de la biomasse des éponges mesurés après la prédation (tableau 1). La biomasse de H. perlevis a augmenté de 27,7 ± 11,8 mL m−2 de la mi-novembre à la mi-avril, et de 42,0 ± 37,2 mL m−2 de la mi-avril à la mi-juin, ce qui en termes de silicium est de 0,3 ± 0,2 et 0,4 ± 0,5 g Si m−2, respectivement. Au total, la production de silicium de l'éponge H. perlevis après la prédation (c.-à-d. de la mi-novembre à la mi-juin) était de 0,7 ± 0,7 g Si m−2.

Au champ, les individus de D. verrucosa consommaient de 0,24 à 1,60 mL de H. perlevis par jour. Une telle consommation a entraîné un taux de prédation normalisé moyen de 0,23 ± 0,11 mL d'éponge d−1 mL−1 nudibranche. Les éponges incubées sans prédateurs (témoins ; n = 3) n'ont montré aucun changement de volume.

Les taux de prédation individuels mesurés in situ ont été extrapolés à l'habitat naturel à l'aide d'estimations de terrain de l'abondance de D. verrucosa (voir ci-dessus). Cela a entraîné un taux de prédation total moyen de 0,84 ± 0,97 mL d'éponge j−1 m−2. La grande variation associée (c'est-à-dire l'écart-type) au taux de prédation normalisé par m2 provient principalement de la répartition spatiale inégale des nudibranches. En extrapolant ce taux de prédation à la période où D. verrucosa se nourrissait activement (153 jours, mi-juin à mi-novembre), le taux de prédation sur H. perlevis par D. verrucosa a été estimé à 128,0 ± 148,7 mL d'éponge m-2. À ce rythme, l'activité de prédation de D. verrucosa serait responsable de 48 ± 33 % du déclin de la population d'éponges mesuré au cours de la période de prédation.

La production fécale des nudibranches a été examinée en laboratoire. L'espèce D. verrucosa produisait deux types de matières fécales lorsqu'elle se nourrissait de H. perlevis (Fig. 4a, b): des boulettes fécales incolores, non structurées et chargées de spicules d'éponge (Fig. 4c, d), et des boulettes fécales colorées, qui manquaient principalement de spicules et comprenaient des résidus excréteurs organiques (Fig. 4e, f). La production fécale moyenne était de 11,6 ± 8,6 mg DW j−1 mL−1 nudibranche.

( a ) Le nudibranche Doris verrucosa se nourrit de l'éponge Hymeniacidon perlevis après 72 h d'incubation en aquarium pour évaluer l'exportation de silicium par les excréments de nudibranche. (b) Agrandissement du quadrat pointillé de (a), dans lequel deux types de pelotes fécales sont reconnaissables : pelotes incolores (à gauche) et colorées (à droite), ces dernières colorées avec les mêmes pigments existant dans l'éponge mangée. (c, d) Vue microscopique de pelotes fécales incolores de D. verrucosa. Les excréments incolores, moins structurés que les excréments colorés, sont chargés de spicules d'éponges, qui sont pour la plupart ininterrompus. Dans certains cas (d), les spicules ont toujours la même organisation structurelle que dans l'éponge. (e, f) Vue microscopique de boulettes fécales colorées de D. verrucosa. Les excréments colorés sont plus structurés que les incolores et contiennent principalement des débris excréteurs organiques.

La teneur en silicium dans les matières fécales des nudibranches variait de 0,10 à 0,18 g Si g−1 DW, et le taux d'excrétion normalisé variait de 0,3 à 4,3 mg Si j−1 mL−1 nudibranche. En parallèle, la quantité de silicium ingérée par chaque nudibranche a été estimée en déterminant la quantité d'éponge consommée par nudibranche et la teneur en silicium de chaque éponge examinée. Au cours des expériences de laboratoire, les nudibranches ont ingéré 0,4 à 4,1 mg Si j−1 mL−1 nudibranche. Lorsque l'on compare la quantité de silicium ingérée par chaque nudibranche avec celle trouvée dans les matières fécales, environ 97,0 ± 8,7% du silicium spongieux ingéré a été excrété dans les matières fécales des nudibranches.

Sur la base de l'abondance des nudibranches, du taux de prédation des nudibranches et de la teneur spécifique en silicium de H. perlevis, le taux de dépôt de silicium spongieux pendant la prédation a été calculé. Les nudibranches ont ingéré 1,2 ± 1,7 g Si m−2 pendant la période où ils se nourrissaient activement (153 jours, mi-juin à mi-novembre). En utilisant le rapport de silicium spongieux excrété dans les matières fécales (97,0 ± 8,7 %), le taux de silicium spongieux déposé dans les matières fécales de la population de nudibranches au cours de cette période a été estimé à 1,2 ± 1,8 g Si m−2.

Pour examiner l'effet de la prédation sur le silicium des éponges, les flux de silicium et les stocks d'éponges non prédatées ont été estimés et comparés à ceux déterminés pour les éponges prédatées. La production de silicium dans les éponges non prédatées a été estimée à 0,3 ± 0,1 g Si m−2 de la mi-juin à la mi-novembre et à 0,7 ± 0,3 g Si m−2 de la mi-novembre à la mi-juin. Au cours de ces mêmes périodes, le dépôt de silicium dans les éponges non prédatées a été estimé à 0,2 ± 0,1 et 0,3 ± 0,2 g Si m−2, respectivement. En ajoutant la production de silicium et en soustrayant le dépôt de silicium estimé de mi-juin à mi-novembre au stock de silicium mesuré en juin 2020, le stock de silicium des éponges non prédatées a été estimé à 2,7 ± 2,3 g Si m−2 en novembre 2020. En répétant le calcul pour la période comprise entre mi-novembre et mi-juin, le stock de silicium des éponges non prédatées a été estimé à 3,1 ± 2,4 g Si m−2 en juin 2021.

Pour comparer les flux de silicium des éponges prédatées et non prédatées, les taux de flux spécifiques au stock ont ​​été calculés en normalisant le taux de flux (production ou dépôt) au stock de silicium éponge correspondant au début de chaque période d'étude. Le taux de dépôt de silicium spongieux spécifique au stock de la mi-juin 2020 à la mi-novembre 2020 (c'est-à-dire lorsque le nudibranche doridé spongivore D. verrucosa était présent) était 5 fois plus rapide que celui estimé pour les éponges non prédateurs (Fig. 5), ce qui indique que la prédation des nudibranches stimule le transport du silicium spongieux de la communauté vivante vers les sédiments en dessous. De la mi-novembre 2020 à la mi-juin 2021, le taux de production de silicium d'éponge spécifique au stock était 16 fois plus rapide que celui estimé pour les éponges non prédatées (Fig. 5). Cela indique que les éponges en régénération consomment du silicium à des taux beaucoup plus rapides que les éponges non endommagées pour récupérer leur biomasse consommée, mobilisant de grandes quantités de silicium. Par conséquent, dans une population d'éponges soumise à la prédation, le dépôt de silicium d'éponge est le flux dominant pendant la prédation et la production de silicium d'éponge est le flux dominant pendant la récupération post-prédation (Fig. 5).

Schéma résumant la dynamique du silicium spongieux (Si) (a) comme on le pensait auparavant lorsque la prédation n'est pas prise en compte et (b) intégrant les effets de prédation mesurés dans cette étude. La saison de prédation du nudibranche Doris verrucosa, qui dure de la mi-juin à la mi-novembre, a été déterminée à partir des observations faites lors du relevé de la faune benthique de la zone d'étude au cours des dernières décennies (J. Grall, comm. pers.) et de la présente étude. Les stocks moyens (± SD) de silicium spongieux sont indiqués en g Si m−2 et les taux de flux spécifiques au stock sont sans dimension (g Si m-2 produits ou déposés au cours de la saison considérée : g Si m−2 du stock initial d'éponges). La taille des cases représentant à la fois les stocks et les taux de flux spécifiques aux stocks est proportionnelle à leur valeur. Plus de détails sur les calculs sont disponibles dans le texte principal et dans les informations supplémentaires 1.

L'inventaire de la population d'éponges d'Hymeniacidon perlevis dans le banc de maerl du Lomergat (rade de Brest, France) a révélé des changements remarquables au cours d'une année. De juin à novembre, la biomasse de H. perlevis a considérablement diminué de 95 ± 1 % (Fig. 3). Cette période coïncide avec le moment où le nudibranche Doris verrucosa est présent et se nourrit de l'éponge H. perlevis, sa seule source de nourriture signalée dans la zone d'étude. À un taux d'alimentation de 0,23 ± 0,11 mL d'éponge d−1 mL−1 nudibranche, l'espèce D. verrucosa est responsable de 48 ± 33 % du déclin de la biomasse d'éponges. Le reste de la perte de biomasse d'éponges pourrait être dû à l'activité alimentaire de certains spongivores facultatifs signalés en rade de Brest, comme le polychète Euphrosine foliosa et le gastéropode Emarginula fissure38. Il peut y avoir d'autres causes à ce déclin de la biomasse de H. perlevis, telles que la maladie des éponges ou des événements de mortalité39, bien qu'il soit peu probable que ces causes soient passées inaperçues lors de notre échantillonnage périodique.

Pendant la saison de prédation, le dépôt de silicium des éponges dans les sédiments marins augmente à mesure que les nudibranches excrètent la plupart des squelettes siliceux des éponges consommées dans les excréments (97,0 % ; Fig. 4). Ce résultat est en accord avec d'autres études sur les spongivores stricts tels que les tortues imbriquées, les poissons-anges, les étoiles de mer et d'autres espèces de nudibranches, dans lesquelles une teneur élevée en silicium spongieux dans les voies digestives et les excréments a également été signalée (68,3 à 99,9 %)18,19,26,40. L'augmentation du dépôt de silicium spongieux sera probablement plus importante localement dans les zones où des spongivores à faible mobilité, tels que les nudibranches et les étoiles de mer, sont présents. Le dépôt élevé de silicium spongieux renforce le rôle des éponges en tant que puits de silicium. Cependant, il y a aussi la question de savoir si une fois que la silice spongieuse (opale) traverse le tube digestif des prédateurs, elle peut devenir plus susceptible de se dissoudre en raison des changements de pH ou de l'activité protéolytique gastrique41. Si tel est le cas, ce mécanisme contribuerait à augmenter la disponibilité du silicium dissous dans les eaux démersales, ce qui aiderait les éponges à régénérer la biomasse consommée.

Les éponges récupèrent généralement leurs tissus blessés au cours du premier mois après les dommages, mais lorsque les dommages sont graves, le processus peut prendre plusieurs mois28,42. Dans la zone d'étude, le nombre d'éponges n'a pas changé au cours de l'année (Fig. 3a), mais la taille moyenne des individus a diminué de 11,3 ± 20,3 à 0,7 ± 1,5 mL individu−1 de juin à novembre, que la diminution soit due à la prédation de D. verrucosa ou à une autre cause. Après une diminution aussi importante de la biomasse, la population d'éponges a récupéré une biomasse totale de 69,7 ± 49,0 mL m−2, dont 27,7 ± 11,8 mL m−2 se sont produits de la mi-novembre à la mi-avril et 42,0 ± 37,2 mL m−2 de la mi-avril à la mi-juin (Fig. 3b). La plus forte croissance (régénération) des éponges mesurée dans notre étude s'est produite lorsque la disponibilité de la principale nourriture des éponges (pico- et nanoplancton, y compris les bactéries et la matière organique dissoute) était la plus élevée, c'est-à-dire de la mi-avril à juin, lorsque les efflorescences planctoniques se sont produites43. La régénération des éponges contraste avec la croissance généralement lente de ces organismes44. Les taux de régénération peuvent être 2 à 10 fois plus rapides que les taux de croissance42,45, et dans certains cas même jusqu'à 2900 fois le taux de croissance naturel46. Ces taux élevés se produisent non seulement pendant la régénération, mais ont également été mesurés lors d'épisodes de haute disponibilité de nourriture dans les écosystèmes des grands fonds marins et polaires, au cours desquels des explosions impressionnantes de populations d'éponges ont été signalées47,48,49.

Pour régénérer leur biomasse endommagée, les éponges doivent non seulement consommer de la nourriture pour subvenir à leurs besoins énergétiques et de croissance, mais aussi du silicium dissous pour construire leur squelette siliceux au fur et à mesure de leur croissance. De manière inattendue, la consommation de silicium la plus élevée s'est produite à la période de l'année où le silicium dissous dans l'eau de mer était minimal dans la rade de Brest (avril-juin ; < 1,5 µM Si), lorsque les diatomées fleurissent et épuisent la disponibilité du silicium dissous50. De plus, la consommation estimée de silicium spongieux de la mi-avril à la mi-juin pendant la régénération (0,4 ± 0,5 g Si m−2 ; tableau 1) n'a pas pu être satisfaite même si la concentration de silicium dissous dans l'eau de mer avait été de 100 à 150 µM Si, la concentration à laquelle H. perlevis atteint son taux de consommation de silicium maximal37,51. Cette concentration n'a jamais été mesurée en rade de Brest et n'est disponible que dans certaines zones reculées telles que l'océan Austral et le Pacifique nord profond52. Dans un exercice hypothétique, si H. perlevis consommait du silicium dissous à son taux de consommation de silicium maximal (Vmax = 0,134 ± 0,018 µmol Si h−1 mL−1 éponge)37 de la mi-avril à la mi-juin, la croissance de l'éponge serait de 31,9 ± 12,1 mL m−2. Ce chiffre est calculé à partir de la biomasse mesurée à la mi-avril et intègre la croissance journalière sur les 61 jours jusqu'à la mi-juin (Information complémentaire 1). Cependant, la croissance des éponges mesurée sur le terrain à cette période était de 42,0 ± 37,2 mL m−2 (tableau 1). Les mécanismes moléculaires et physiologiques à l'origine de cette forte consommation de silicium sont énigmatiques. Le transport du silicium dans les éponges est partiellement dû aux transporteurs passifs (aquaglycéroporines), qui nécessitent une forte concentration de silicium dissous à l'extérieur de l'éponge pour transporter le silicium dans le tissu spongieux, où le silicium poursuit son transport et sa transformation pour la biominéralisation siliceuse du squelette de l'éponge53. Nos résultats suggèrent que des mécanismes moléculaires, cellulaires ou physiologiques inconnus (ou une combinaison de ceux-ci) peuvent être déverrouillés lors de la régénération pour répondre aux besoins en silicium lors de la régénération des tissus spongieux. L'analyse de l'expression génique (y compris la transcriptomique) des éponges en régénération pourrait aider à déterminer les gènes impliqués dans ce processus.

Une forte exposition aux vagues, des températures froides et/ou une forte disponibilité de silicium dissous dans l'eau de mer ont été associées à des variations saisonnières du contenu inorganique/organique de certaines éponges intertidales et d'eau peu profonde54,55,56, avec une variabilité saisonnière ne dépassant pas 10 %. Notre enquête sur le contenu squelettique de H. perlevis entre juin 2020 et juin 2021 n'a montré aucune différence significative entre les saisons. Cependant, il y avait une certaine variabilité interindividuelle dans le contenu squelettique de H. perlevis qui reste à étudier pour comprendre les facteurs (par exemple, les traits individuels, les facteurs environnementaux) responsables de la variabilité squelettique entre les individus d'une même population.

Les changements dans la biomasse des éponges mesurés dans cette étude ont révélé l'importance des relevés intra et interannuels pour considérer l'effet de la prédation et la dynamique des populations d'éponges dans l'étude de la biogéochimie et de l'écologie des éponges. Dans la zone d'étude, un échantillonnage effectué en une seule fois pour déterminer le budget annuel de silicium spongieux entraînerait des erreurs allant jusqu'à trois ordres de grandeur dans les flux et les stocks de silicium spongieux, selon que l'échantillonnage serait effectué en juin ou en novembre, par exemple, et il omettrait les flux de silicium spongieux qui se produisent principalement au cours d'une période donnée de l'année. Dans d'autres régions telles que l'océan Atlantique Nord et l'océan Austral, des variations de biomasse d'éponges de 40 à 80 % ont également été attribuées à des cycles de prédation et de régénération sur des mois ou des années17,57. Cela a des implications pour la planification de la surveillance des éponges, en particulier dans le scénario actuel de changement climatique anthropique, dans lequel les écosystèmes marins changent rapidement et la vie marine est affectée. Les populations proches de la limite de répartition géographique de l'espèce ou dans des conditions environnementales changeantes (par exemple, le réchauffement des océans) peuvent déstabiliser l'équilibre prédateur-proie58,59. Un exemple d'une telle perturbation s'est produit sur la côte de l'Alaska, où un fort épisode de recrutement du nudibranche spongivore Archidoris montereyensis a entraîné la disparition de l'espèce d'éponge Halichondria panicea sur une superficie de 550 mètres carrés60. Cette perte a entraîné un déplacement de l'espèce dominante dans la zone, qui est maintenant l'algue brune Alaria marginata23, provoquant des changements dans le cycle biogéochimique du silicium qui n'ont pas encore été pris en compte.

Nos résultats indiquent que la prédation des éponges modifie non seulement la structure et la dynamique des communautés d'éponges, mais également le cycle biogéochimique médié par les éponges. Ils montrent également que la variation intra-annuelle des populations d'éponges prédatées doit être prise en compte lors de la mesure de leur budget de silicium. Sinon, les estimations biogéochimiques déconnectées de la dynamique écologique peuvent générer de grandes erreurs dans les estimations de l'utilisation des nutriments. Nos résultats ont révélé des changements intra-annuels sans précédent dans la biomasse de silicium spongieux, qui étaient associés à des taux d'utilisation de silicium spongieux plus élevés que prévu, quelle que soit la disponibilité du silicium dissous. Ce cycle de prédation-récupération des éponges à un rythme annuel suggère un cycle de nutriments amélioré et a des implications importantes pour la compréhension du fonctionnement de l'écosystème et du couplage benthique-pélagique des nutriments.

Les métadonnées de cette étude sont disponibles sur http://hdl.handle.net/10261/277857.

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Knowlton, A. & Highsmith, R. Convergence dans le continuum espace-temps : Une interaction prédateur-proie. Mar. Écol. Programme. Ser. 197, 285–291 (2000).

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Les auteurs remercient Thierry Le Bec et Erwan Amice pour leur aide lors du travail de terrain sous-marin et pour les photos des Figs. 1 et 2a. Les auteurs remercient également Eric Dabas pour son soutien technique dans les installations aquariophiles de l'Institut Européen d'Etudes Marines et le personnel qui maintient la base de données SOMLIT-Lanvéoc pour avoir rendu publiques leurs informations sur la disponibilité des nutriments dans les eaux de fond de la rade de Brest. Natalia Llopis Monferrer est également remerciée pour son aide avec l'illustration de la Fig. 5 et commente une première version du manuscrit. Cette recherche a été soutenue par le programme national de recherche EC2CO (bourse 12735-AO2020), et le projet ISblue, École doctorale interdisciplinaire pour la planète bleue (ANR-17-EURE-0015), cofinancé par une subvention du gouvernement français dans le cadre du programme "Investissements d'Avenir" (bourse ARISE—Thème 4 Recherche). MLA remercie la Xunta de Galicia pour sa bourse postdoctorale (IN606B-2019/002), qui a également soutenu ce travail.

Institut de recherche marine (IIM), CSIC, C/Eduardo Cabello 6, 36208, Vigo, Espagne

Maria Lopez-Acosta & Fiz F. Perez

Laboratoire des Sciences de l’Environnement Marin, UMR 6539, Institut Universitaire Européen de la Mer, Technopôle Brest-Iroise, 29280, Plouzané, France

Maria Lopez-Acosta, Morgane Gallinari & Aude Leynaert

Learning Planet Institute, Université de Paris, 8 bis rue Charles V, 75004, Paris, France

Clémence Potel

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Conceptualisation et validation : ML A ; enquête : MLA, CP, MG ; analyse formelle : MLA, CP ; visualisation : MLA, AL ; acquisition de financement, administration et supervision de projet : MLA, FFP, AL ; rédaction du projet original : MLA ; révision et édition du manuscrit : tous les auteurs.

Correspondance à María López-Acosta.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

López-Acosta, M., Potel, C., Gallinari, M. et al. La prédation des nudibranches stimule le cycle du silicium des éponges. Sci Rep 13, 1178 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27411-y

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Reçu : 17 août 2022

Accepté : 02 janvier 2023

Publié: 20 janvier 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-023-27411-y

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