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May 05, 2023

Les conditions contrastées de la glace de mer façonnent les réseaux trophiques microbiens dans la baie d'Hudson (Arctique canadien)

ISME Communications volume 2,

ISME Communications volume 2, Numéro d'article : 104 (2022) Citer cet article

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La transition de l'eau couverte de glace à l'eau libre est une caractéristique récurrente de l'Arctique et du subarctique, mais la diversité microbienne et les effets en cascade sur les réseaux trophiques microbiens sont mal connus. Ici, nous avons étudié les communautés microbiennes eucaryotes, bactériennes et archées dans la baie d'Hudson (subarctique, Canada) sous la couverture de glace de mer et les conditions d'eaux libres. Les réseaux de cooccurrence ont révélé un réseau trophique <3 µm à base de pico‒phytoplancton sous la glace et un réseau trophique >3 µm à base de nano‒microphytoplancton dans les eaux libres. Les communautés de lisière de glace étaient caractéristiques des conditions post-floraison avec des proportions élevées de picophytoplancton Micromonas et Bathycoccus. Des diatomées nano‒ à micro‒phytoplancton et associées à la glace ont été détectées dans toute la colonne d'eau, le sympagique Melosira arctica étant exclusif au centre de la baie d'Hudson recouvert de glace et Thalassiosira dans le nord-ouest ouvert de la baie d'Hudson. Les eucaryotes et les procaryotes microbiens hétérotrophes différaient également par l'état de la glace, suggérant un lien entre les microbes en profondeur et l'état de surface du phytoplancton. Les résultats suggèrent qu'une saison d'eau libre plus longue peut favoriser l'établissement d'un vaste réseau trophique à base de phytoplancton au niveau des maxima de chlorophylle (SCM) souterrains, augmentant l'exportation de carbone des diatomées pélagiques vers les eaux plus profondes et affectant les niveaux trophiques plus élevés dans la profondeur de la baie d'Hudson.

Au cours des 30 dernières années, l'Arctique a connu des changements drastiques dans la couverture et l'étendue des glaces estivales [1, 2]. Ces changements sont particulièrement marqués dans la baie d'Hudson (HB), une mer intérieure arctique à subarctique qui passe d'une couverture de glace de première année en hiver à des conditions océaniques ouvertes en été, une situation probable pour l'ensemble de l'océan Arctique dans un avenir proche [3, 4]. Les tendances à long terme de la formation de la glace de mer et de la fonte printanière à HB montrent que la saison sans glace a augmenté de plus de 3 semaines entre 1981 et 2010 [5]. Les scénarios futurs pour le HB prédisent que l'augmentation de la température de surface de la mer et des apports d'eau douce par les précipitations et le débit des rivières entraînera un allongement continu de la saison des eaux libres [6, 7], avec des conséquences sur la diversité et les rôles fonctionnels des communautés microbiennes de plancton [8, 9].

Le moment des efflorescences phytoplanctoniques printanières, qui représentent le pic annuel de la production primaire dans l'Arctique, est étroitement lié aux conditions de glace [10] et les observations en cours montrent que l'efflorescence se produit plus tôt dans les régions arctiques [11, 12]. Au cours des dernières années, ce pic s'est situé dans la zone de glace marginale en mai-juin lors de la débâcle dans le HB [13]. Ceci est suivi par la formation de maxima de chlorophylle subsurface (SCM) dans les eaux libres [14], qui ont tendance à persister en été et en automne [15, 16]. Influencée par les vents dominants, la variabilité des conditions de glace au printemps crée de grands modèles spatio-temporels dans la production primaire entre le centre et le nord-ouest de HB [14].

Les efflorescences phytoplanctoniques sont caractérisées par une succession d'espèces gouvernées par leur affinité à la lumière et aux nutriments [17, 18]. Les schémas saisonniers chez les ciliés et les dinoflagellés (microzooplancton unicellulaire) sont également évidents car ils suivent de près leurs proies phytoplanctoniques [19]. De plus, la matière organique libérée lors des efflorescences phytoplanctoniques et lors de l'effondrement ultérieur des efflorescences fournit une série de niches écologiques pour les communautés spécialisées de bactéries hétérotrophes et de bactérivores microbiens [20,21,22]. La matière organique dissoute (DOM) libérée par le phytoplancton est une source de substrat de haute qualité [23,24,25] qui soutient l'activité et la diversité bactériennes [26,27,28]. Bien que la prolifération printanière de phytoplancton associée à la fonte des glaces de mer à HB ait été documentée, les effets en cascade potentiels du retrait des glaces sur les réseaux trophiques microbiens n'ont pas été explorés à ce jour. Ceci est d'une importance cruciale pour comprendre et prédire l'écologie future de l'HB et de l'océan Arctique, car une modification du réseau trophique microbien peut altérer le recyclage des nutriments et l'exportation de matière organique vers les profondeurs [29].

La débâcle printanière de la glace de mer dans HB commence par une ouverture précoce dans la région nord-ouest et progresse vers le centre de la baie sous l'influence des vents du nord-ouest [30, 31]. La transition printemps-été est alors une période critique où la perte de glace causée par la fonte ou la dérive contrôle l'accès à la lumière et influence les concentrations de nutriments nécessaires au phytoplancton. Pour étudier la dynamique de la communauté microbienne de la baie d'Hudson lors de la débâcle, nous avons collecté des échantillons de juin 2018 du nord-ouest à plus central HB correspondant à un gradient d'augmentation de la couverture de glace. Un séquençage à haut débit de la région V4 de l'ARNr 18S (eucaryotes) et de l'ARNr 16S (Archaea et Bacteria) a été réalisé pour identifier la composition taxonomique des communautés microbiennes. Nous avons ensuite utilisé des réseaux de cooccurrence pour étudier la réponse du réseau trophique microbien au retrait de la glace de mer. Notre hypothèse de travail était que la distribution de la communauté microbienne de surface influencée par les concentrations de glace pourrait affecter les systèmes microbiens dans les eaux profondes, avec des implications potentielles pour l'exportation de carbone et d'énergie vers le benthos peu profond de HB.

Les données sur la concentration totale de glace de mer (SIC) ont été obtenues à partir des archives numériques du Service canadien des glaces, qui enregistrent les cartes quotidiennes des glaces dans la baie d'Hudson [32]. Lorsque la date exacte ne correspondait pas à notre jour d'échantillonnage, nous avons utilisé la moyenne des deux dates les plus proches environnantes. Tous les travaux de terrain ont été effectués à bord du brise-glace de recherche NGCC Amundsen en juin 2018 dans le cadre de l'étude du système de la baie d'Hudson (BaySys) [33]. Les profils de conductivité, de température et de profondeur (CTD) ont été pris à l'aide d'un profileur Sea-Bird SBE-911 (Sea-Bird Scientific, Bellevue, WA USA) monté sur une rosette également équipée d'un oxygène dissous (Sea-Bird SBE-43), de la fluorescence de la chlorophylle (Seapoint Sensors Inc., Exeter, NH), de la matière organique dissoute colorée fluorescente (CDOM; Wetlabs ECO, Philomath, OR, USA) et d'un transmissomètre (WETlabs C-Star , Sea-Bird Scientific). Le capteur d'oxygène dissous a été étalonné à bord par rapport aux titrages de Winkler.

Des échantillons d'eau discrets pour les nutriments, le dénombrement des cellules par cytométrie en flux (FCM) et les acides nucléiques ont été prélevés à 11 stations du secteur nord-ouest et du centre de la baie d'Hudson. L'eau a été collectée directement à partir de 12 bouteilles de type L-Niskin montées sur le système de rosette, avec des bouteilles fermées sur le moulage vers le haut. Pour étudier la structure verticale des communautés microbiennes, nous avons échantillonné trois à quatre profondeurs : la couche mixte de surface, la couche souterraine de chlorophylle maximale (SCM), à 70 mètres et à 10 m du fond. La profondeur du SCM a été identifiée sur le moulage vers le bas à partir du pic de fluorescence Chl a in situ. Lorsque les stations étaient peu profondes, trois profondeurs ont été collectées (sans échantillon de 70 m collecté). Au total, 42 échantillons d'eau ont été analysés (tableau supplémentaire S1).

Pour les acides nucléiques, après préfiltration avec un maillage de 50 µm, pour réduire le mésozooplancton dans les échantillons, six litres d'eau ont été filtrés séquentiellement à travers des filtres de 3 µm et 0,22 µm de taille de pores comme dans [34]. Les nutriments et les échantillons de FCM ont été prélevés aux mêmes profondeurs et bouteilles d'échantillons. Le nitrate (NO3), le nitrite (NO2), le phosphate (PO4) et le silicate (Si(OH)4) ont été mesurés selon les protocoles GEOTRACES et analysés à bord avec un autoanalyseur Bran-Luebbe 3 [35]. Tous les échantillons de FCM ont été fixés dans du glutaraldéhyde à 1 % (v/v) et stockés à -80 °C jusqu'à l'analyse en laboratoire.

Les échantillons d'ADN et d'ARN ont été co-extraits des filtres à l'aide du kit AllPrep DNA/RNA Mini (Qiagen, Hilden, Allemagne) en suivant le protocole suggéré comme dans [34]. L'ARN a été converti en ADN complémentaire (ADNc) à l'aide du kit de transcription inverse à haute capacité (ThermoFisher, USA). L'absence de contamination par l'ADN dans les extractions d'ARN a été confirmée par PCR. Pour les eucaryotes, la région V4 du gène de l'ARNr 18S (ADNr) et de l'ARNr 18S (ARNr) a été amplifiée pour construire des bibliothèques en utilisant une combinaison d'amorces universelles directes E572F et inverses E1009R [8]. Pour les procaryotes, l'amorce 515F-806R ciblant la région V4 de 16S avec a été utilisée [36]. Les amplicons ont été purifiés puis marqués pour le multiplexage avec des amorces de liaison spécifiques MiSeq® et des concentrations équimolaires d'amplicons ont été regroupées et séquencées sur deux séries Illumina MiSeq® par la "Plateforme d'Analyses Génomiques" (IBIS, Université Laval, Canada). Les lectures brutes appariées ont été déposées au NCBI sous les numéros d'accès BioProject PRJNA627250 et PRJNA721720 pour les eucaryotes et les procaryotes, respectivement.

Les concentrations de cellules microbiennes ont été mesurées sur un cytomètre en flux BD AccuriTM C6 (BD Biosciences, San Jose, CA). Le nombre total de cellules de phytoplancton a été estimé à partir de la fluorescence rouge de la chlorophylle (FL3) et de la lumière diffusée vers l'avant (FSC). Les échantillons ont été analysés pendant 10 min à débit rapide (66 µl/min). Le nombre de cellules bactériennes a été mesuré à partir d'aliquotes séparées colorées avec du vert Sybr (FL1) et FL3 et exécuté pendant 5 min à débit lent (14 µl/min). Au sein de la porte du phytoplancton total, nous avons défini trois populations : les cyanobactéries ont été distinguées du pico‒ (<2 µm) et du nano‒phytoplancton (>2 µm) sur la base de la fluorescence orange de la phycoérythrine (FL2). Les populations de pico‒ et de nano‒phytoplancton présentant une fluorescence Chl a ont été séparées en fonction de FL3, FL2 et FSC (Fig. S1a supplémentaire).

L'ARNr et l'ADNr des eucaryotes ainsi que des bactéries et des archées (appelées procaryotes) ont été séquencés à partir des fractions grandes (3–50 µm) et petites (0,22–3 µm) des 42 échantillons d'eau (tableau supplémentaire S1). Les lectures appariées superposées des fichiers fastq ont été traitées à l'aide de DADA2 [37] dans l'environnement qiime2 [38]. La suppression des amorces, le débruitage des lectures de faible qualité, la fusion et la suppression des chimères ont été effectués à l'aide de la commande denoise-paired dans DADA2. Les deux pistes débruitées ont été fusionnées et une taxonomie a été attribuée à chaque ASV dans mothur en utilisant la base de données PR2 v4.12 [39] et SILVA 132 [40] pour les eucaryotes et les procaryotes, respectivement. Pour les comparaisons croisées entre les échantillons, les communautés de petites et grandes fractions ont été additionnées, et les séquences affiliées aux métazoaires et aux chloroplastes ainsi que les séquences au niveau Phylum non classé ont été supprimées de l'analyse à l'aide du package R Phyloseq [41]. Pour les taxons pertinents, la taxonomie a été affinée par BLASTn par rapport à la base de données NCBI nr.

Pour corriger la profondeur de séquençage différentiel, les données ont été transformées en un tableau d'abondance relative. Pour réduire les faux positifs, les ASV inférieurs au seuil de 1 × 10−5 abondance relative totale ont été supprimés du tableau matriciel. Pour chaque échantillon individuel, les ASV représentant ≤ 0,003 % de l'abondance relative totale ont été supprimés. Cela a abouti à un tableau d'abondance relative de 1371 ASV pour l'ADNr eucaryote, 1384 ASV pour l'ARNr eucaryote, 3891 ASV pour l'ADNr procaryote et 4152 ASV pour l'ARNr procaryote. Les séquences ASV ont ensuite été alignées à l'aide de MAFFT et les arbres à maximum de vraisemblance (ML) les plus performants ont été sélectionnés parmi 100 arbres construits sous le modèle de substitution GTR + GAMMA à l'aide de RaXML [42]. Toutes les analyses de clustering ultérieures ont été exécutées sur R en utilisant des packages végétaliens [43]. Pour chaque tableau d'abondance relative, les matrices Bray-Curtis et GUniFrac ont été calculées à partir des données transformées de Hellinger. Une mise à l'échelle multidimensionnelle non métrique (NMDS) a été effectuée sur les matrices Bray – Curtis et GUnifrac à l'aide de la fonction cmdscale(). Les matrices eucaryotes et procaryotes ont été comparées à l'aide de l'analyse de Procrustes et des tests de Mantel. La significativité de la statistique m2 résultant de la comparaison de deux matrices par analyse Procuste orthogonale et la valeur de significativité de Mantel R2 a été testée par 999 permutations.

Une analyse de redondance basée sur la distance (db-RDA) des communautés microbiennes dans l'ensemble de données d'ADNr et d'ARNr a été réalisée sur la matrice Bray-Curtis avec des variables environnementales standardisées à l'aide de la fonction capscale(). Le R2 ajusté mesure la quantité impartiale de variation expliquée et a été utilisé pour sélectionner des variables significatives à l'aide d'une sélection directe et de 9999 permutations ANOVA. Le phosphate et le silicate ont été retirés du calcul final db-RDA en raison de la forte co-variation avec le nitrate. Les scores Z (score Z = abondance relative ASV - abondance relative moyenne / écart type) ont été calculés sur les 50 ASV les plus abondants en fonction de leur abondance relative moyenne dans l'ensemble de données rDNA.

Des réseaux de cooccurrence ont été construits avec les 500 ASV les plus abondants des procaryotes et des eucaryotes à partir du tableau d'abondance relative de l'ADNr à l'aide du plugin CoNet [44] dans Cytoscape [45]. Ce seuil a été sélectionné sur la base d'une courbe d'abondance de rang pour réduire l'effet des ASV très rares sur les calculs de corrélation (Fig. S2 supplémentaire). Pour minimiser les corrélations faussement positives entre les échantillons de la zone euphotique et du fond, les analyses ont été effectuées séparément, d'abord avec des échantillons de surface et de SCM, puis avec des échantillons de 70 m et du fond. Les échantillons les plus profonds des stations peu profondes (moins de 71 m de profondeur) plus côtières (st22 et st19) ont été retirés de l'analyse. Des associations positives ont été déduites avec quatre méthodes : le moment du produit de Pearson, la corrélation de rang de Spearman, l'information mutuelle (distance entre les distributions de probabilité) et la distance de Bray-Curtis. Pour minimiser les effets de parcimonie, les lignes ASV avec ≥5 valeurs nulles (0) ont été supprimées de l'analyse (row_minocc = 5). Le seuil initial a été sélectionné de telle sorte que le réseau initial contienne les 1000 fronts positifs par les quatre mesures. Pour chaque mesure et arête, 1000 permutations et scores bootstrap ont été générés et les scores de valeur p spécifiques à la mesure ont été fusionnés à l'aide de la méthode de Brown [46]. Les faux positifs ont été détectés et retirés du réseau final en appliquant la correction de Benjamini-Hochberg. Les arêtes instables avec un score en dehors de l'intervalle de confiance à 95 % défini par la distribution bootstrap ont été rejetées. Seules les arêtes supportées par au moins deux méthodes et avec une valeur p <0,01 ont été conservées dans le réseau final.

Au moment de l'échantillonnage, les stations st21 et st16 dans le centre de HB étaient effectivement complètement recouvertes de glace avec des concentrations de glace de mer de surface de 97 %, tandis que st24 et st15 avaient des concentrations de glace de mer entre 20 et 50 % caractéristiques de la banquise mobile (Fig. 1). Les stations st19, st17, st22, st23, st44 et st28 dans le nord-ouest de HB étaient libres de glace. Les profils de température et de salinité ont montré des conditions de froid (-1, 3 à -1, 4 ° C) et de salinité modérée (31, 1 à 31, 5) dans la couche de surface sous la glace dans le centre de HB (Fig. 1, tableau supplémentaire S1). En revanche, dans le nord-ouest de HB, les eaux de surface étaient plus chaudes, allant de 0,1 à 2,4 °C. La salinité était hétérogène dans le nord-ouest de HB. St44, qui a été échantillonné le 24 juin, avait les eaux de surface les plus douces (30,1) enregistrées dans les échantillons prélevés pour cette étude. Les eaux de fond étaient uniformément plus salées (31,5 à 32,6) et plus froides (−1,1 à −1,8 °C) par rapport aux eaux de surface. Pour les nutriments, les nitrates et les silicates étaient faibles au-dessus de 50 m dans le nord-ouest de HB et des concentrations plus élevées ont été observées sous la glace dans le centre de HB, avec un maximum de nitrate dans la colonne d'eau supérieure de 3,75 µmol L‒1 et un maximum de silicate de 8,77 µmol L‒1 au SCM à st6 (Fig. 1, Tableau supplémentaire S1). En revanche, les couches 70 m et inférieure étaient enrichies en nitrate, phosphate et silicate avec une moyenne de 6,21, 1,08 et 14,33 µmol L‒1, respectivement.

Le panneau de gauche montre les emplacements d'échantillonnage avec les concentrations de glace de mer. Le panneau de droite indique les profils CTD verticaux pour la température, la salinité, la fluorescence Chl et la concentration de nitrate dans la colonne d'eau.

Les concentrations de Chl a provenant de la sonde de fluorescence CTD dans le HB central étaient généralement inférieures à 1 µg L-1 et ont peu changé dans la colonne d'eau avec seulement un faible SCM (1,71 µg Chl a L-1) se développant à st24 à 46 m (Fig. 1). Un SCM distinct était évident dans les stations en eau libre, qui était particulièrement prononcé dans les stations plus au large. La fluorescence maximale de Chl a du CTD à n'importe quelle profondeur d'échantillon d'eau était au SCM de st28 (4,81 µg L-1) (tableau supplémentaire S1).

Les concentrations de cellules de phytoplancton nano (3–20 µm) et micro (> 20 µm) variaient de 8 cellules ml-1 au fond de st16 à 4,34 103 cellules ml-1 au SCM de st44 (Fig. S3 supplémentaire, tableau S1). À la surface, les concentrations de cellules de phytoplancton nano et micro‒ n'ont montré aucune corrélation significative avec l'abondance relative des ASV de diatomées dans le mélange de diatomées et de nano‒flagellés de cette catégorie de taille. La corrélation était plus élevée avec seulement l'abondance relative de l'ASV nano‒flagellé, mais toujours pas significative. À l'inverse, il y avait une corrélation linéaire significative entre l'abondance relative des plus petits taxons appartenant à Haptophyta et Chlorophyta ASV et les concentrations de cellules pico‒phytoplancton de surface et SCM, avec une augmentation du pico‒phytoplancton sous la glace et un maximum de 1,54 105 cellules ml-1 au SCM de st18. Les cellules bactériennes (procaryotes) ont montré des concentrations plus élevées dans la zone euphotique que dans les eaux plus profondes, allant de 1,44 106 cellules ml-1 à la surface de st28 à 5,12 105 cellules ml-1 au SCM de st23 (Fig. S1 supplémentaire).

L'analyse de regroupement hiérarchique basée sur la distance Bray-Curtis a montré une corrélation entre la structure des communautés eucaryotes (18S) et procaryotes (16S) dans les ensembles de données d'ADNr (Fig. 2) et d'ARNr (Fig. S4 supplémentaire). Les schémas biogéographiques dans les eaux supérieures et profondes étaient évidents, les HB nord-ouest et centrale étant clairement séparées l'une de l'autre. Les tests Procrustes et Mantel ont indiqué que la structure de la communauté microbienne était très similaire entre les résultats d'ADNr et d'ARNr (tableau supplémentaire S2). Nous avons ensuite utilisé les données d'ADNr pour suivre l'identité des particules susceptibles de couler dans la colonne d'eau. Les dendrogrammes hiérarchiques distinguaient 4 clusters (Fig. 2). Les échantillons plus profonds (fond et 70 m) du nord-ouest de HB et du Narrows (voir Fig. 1) formaient un seul groupe, tandis que les échantillons profonds du centre de HB se regroupaient. Les échantillons de surface et de SCM du centre de HB et du Narrows ont formé un troisième groupe et les échantillons de surface et de SCM du nord-ouest de HB ont formé un quatrième groupe. Ce quatrième groupe comprenait également des échantillons plus profonds des stations peu profondes plus côtières (st22 et st19). Pour tester la cohérence et la robustesse du regroupement entre eucaryotes et procaryotes, la même analyse a été effectuée à l'aide de la distance GUnifrac (tableau supplémentaire S2; Fig. S5). Le regroupement GUnifrac et Bray – Curtis utilisant l'ADNr avait tendance à être très similaire pour les procaryotes (m2 = 0, 14; Mantel R2 = 0, 85) mais légèrement différent pour les eucaryotes (m 2 = 0, 49; Mantel R2 = 0, 84), les communautés de surface et de SCM se regroupant pour les eucaryotes utilisant GUnifrac.

Les dendrogrammes ont été construits avec la distance Bray-Curtis des 44 échantillons en utilisant la méthode « ward.D2 » : procaryotes (arbre de gauche) et eucaryotes (arbre de droite). Les symboles aux extrémités des feuilles indiquent la catégorie de profondeur. Les lignes entre les dendrogrammes montrent les emplacements eucaryotes et procaryotes correspondants à partir des mêmes échantillons. La couleur de la ligne correspond aux clusters environnementaux désignés lorsque le clustering est congruent. Les lignes grises indiquent la divergence des catégories entre les eucaryotes et les procaryotes.

Pour comparer le pouvoir explicatif des variables environnementales dans la structuration des communautés microbiennes, une analyse de redondance basée sur la distance (db-RDA) a été réalisée à partir de données rDNA (Fig. 3). Les échantillons de surface et de SCM se sont clairement séparés des échantillons plus profonds (70 m et fond) le long du premier axe RDA, expliquant respectivement 27,08% et 18,22% de la variance totale pour les eucaryotes et les procaryotes. L'analyse eucaryote et procaryote a montré des tendances très similaires correspondant à des concentrations de nutriments plus élevées dans les eaux profondes par rapport à la surface. À des profondeurs égales, des concentrations de nutriments plus élevées au centre des échantillons séparés de HB le long du premier axe RDA. Dans la zone euphotique, les échantillons du nord-ouest de HB étaient associés à des eaux libres plus chaudes et plus salées par rapport aux eaux couvertes de glace du centre de HB. Des concentrations plus élevées de pico‒phytoplancton dans les eaux couvertes de glace du centre de l'HB expliquent la majeure partie de la variation le long de l'axe secondaire.

Communautés microbiennes d'eucaryotes (panneau de gauche) et de procaryotes (panneau central). Seules les variables environnementales statistiquement significatives sont présentées. Les couleurs des symboles ont été définies en fonction des groupes identifiés dans l'analyse hiérarchique Bray-Curtis de la Fig. 2. Les symboles indiquent la catégorie de profondeur. Le panneau de droite montre des corrélations significatives entre les variables. La transmission abrégée en "Trans" est une mesure de la fraction de lumière qui est absorbée ou diffusée.

Dans l'ensemble de données ADNr, les scores z calculés pour les 50 ASV eucaryotes et procaryotes les plus abondants à la surface et le SCM ont révélé un schéma spécifique à l'espèce différenciant les échantillons des eaux libres de glace dans le nord-ouest de HB et des eaux couvertes de glace dans le centre de HB et les Narrows (Fig. 4). En surface et en SCM, ces ASV représentaient en moyenne 66,4 ± 9,8% des ASV totaux pour les eucaryotes et 40,2 ± 6,8% pour les procaryotes. Pour les eucaryotes, les échantillons du centre et du nord de HB (st17 et st18) ont montré une abondance relative plus élevée de lectures d'ADNr 18S à partir de petits taxons photosynthétiques. En particulier, Phaeocystis pouchetti (ASV 3819), Micromonas polaris (ASV 2964) et Bathycoccus prasinos (ASV 6844), qui ont augmenté vers le centre de l'HB et le Narrows, représentant 6,5 % de tous les ASV. Une abondance relative plus élevée de diatomées a été observée dans le nord de l'HB à st17 et st18, avec plus de lectures associées à Thalassiosira. Au niveau de l'espèce, Fragilariopsis sp. (ASV 2575) et Actinocyclus curvulatus (ASV 2482) ont été observées à des niveaux d'abondance relativement élevés dans le nord-ouest de la HB, mais étaient presque absentes de la HB centrale recouverte de glace. Une nette variabilité spatiale a été détectée entre le nord-ouest de HB et le centre de HB pour les choanoflagellés Diaphanoeca undulata (ASV 1807 et 3927), Calliacantha natans (ASV 2679) et Calliacantha longicaudata (ASV 1930) et le dinoflagellé Gyrodinium (ASVs 715, 5878, 77 et 582), qui avait des proportions plus importantes dans le nord-ouest. HB avec 18,9 % des ASV, par rapport à Central HB avec 2,6 % des ASV. L'abondance relative maximale des choanoflagellés a été enregistrée en eau libre st22 et st28, où ils représentaient plus de 18% du total des lectures.

Pour chaque ASV, le score Z montre l'écart par rapport à l'abondance relative moyenne (score Z = abondance relative ASV - abondance relative moyenne/écart type). La couleur de remplissage des cercles correspond aux classifications de niveau de commande. Les formes de couleur au bas de la figure montrent les grappes de la Fig. 2.

Bien que moins marqué, un changement de composition de l'eau couverte de glace à l'eau libre a également été détecté dans les communautés procaryotes (Fig. 4). ASV liés à Balneatrix (ASV 909, 7901, 5064 et 3930), SAR11 clade Ia (ASV 9697, 788, 638 et 11402), Colwelliaceae non classées (ASV 7184 et 11879) et Polaribacter (ASV 8986, 7728, 1302, 12847) étaient plus abondants dans les eaux libres du nord-ouest de HB. En revanche, les ASV affiliés à Pseudohongiella (ASV 8120 et 11980), SAR86 (9411, 5540, 502, 2069) et Flavobacteriaceae NS9 (ASV 6941) étaient plus abondants dans Central HB, représentant ensemble 2,7 % des lectures. Plusieurs représentants de SAR92 ont également montré des préférences différentes pour les conditions d'eau libre (ASVs 8195, 10443) ou de lisière de glace (ASVs 7045, 4399).

À 70 m et à des profondeurs de fond dans l'ensemble de données ADNr, les 50 premiers ASV représentaient en moyenne 60,6 ± 11,1% du total des ASV pour les eucaryotes et 62,4 ± 15,2% pour les procaryotes (Fig. S6 supplémentaire). À ces profondeurs, les diatomées pélagiques telles que Thalassiosira (ASV 840, 6878, 5450 et 5631) et Chaetoceros (ASV 4026) étaient relativement plus abondantes dans le nord-ouest de HB, atteignant ensemble jusqu'à 15,7% des ASV. À l'inverse, les lectures associées à Radiolaria et Syndiniales ont montré une augmentation des stations plus profondes du centre et du nord de la baie d'Hudson (Fig. supplémentaires S6, S7). Pour les bactéries, les eaux profondes du nord-ouest de l'HB sont apparues favorables à Polaribacter (7,2 %), Nitrincolaceae (3,5 %) et Colwellia (0,9 %). Les oxydants potentiels d'ammoniac Candidatus Nitrosopumilus et Thermoplasmata des groupes II et III figuraient parmi les nœuds les plus connectés de l'HB central profond et représentaient plus de 15% de la communauté totale dans l'ensemble de données ADNr et ARNr (Fig. 5, Fig. Supplémentaires S6, S8).

La taille des nœuds est proportionnelle au degré de connexion et la taille des arêtes est proportionnelle au nombre de méthodes supportant l'association de deux nœuds. La forme des nœuds indique le domaine suivant : Eucaryotes (cercles) ; archées (triangles); Bactéries (diamants). Les barplots montrent la distribution des degrés de nœuds de chaque groupe taxonomique dans le cadre correspondant, avec des échantillons de surface et de SCM (section supérieure) et des échantillons de 70 mètres et de fond (section inférieure). Les cases encadrées correspondent aux clusters régionaux ; centrale HB (A); Nord-ouest HB (B); HB nord-ouest profond (C); HB central profond (D). Les réseaux en dehors des cases encadrées sont des sous-réseaux plus petits, qui sont uniquement à titre d'information.

Des associations significatives et robustes ont été détectées dans les deux sous-réseaux (Fig. 5, tableau supplémentaire S3). Les bords retenus pour les réseaux finaux avaient des scores de corrélation élevés pour les quatre méthodes utilisées, avec Pearson> 0, 9, Spearman> 0, 87, information mutuelle> 0, 61 et distance Bray-Curtis <0, 2. Le nombre moyen de voisins et la densité du réseau, qui sont deux proxys pour la connectivité du réseau, étaient plus élevés pour le réseau de 70 m de fond. À l'inverse, l'hétérogénéité du réseau, qui reflète la présence de nœuds concentrateurs dans le réseau, était plus élevée pour les réseaux SCM de surface. La distribution de l'abondance relative des nœuds dans les quatre principaux sous-réseaux reflète le regroupement hiérarchique régional (Fig. S9 supplémentaire). Les nœuds affiliés à Colwellia sp., Bacillariophyta et choanoflagellés étaient les nœuds les plus connectés dans le sous-réseau HB du nord-ouest. Dans le sous-réseau central HB, les Syndiniales et les Mamiellophyceae (Micromonas spp. et Bathycoccus spp.) représentaient la plupart des nœuds connectés. Dans le nord-ouest profond de l'HB, Polaribacter sp., Colwellia sp. et Bacillariophyta avaient le degré de nœud le plus élevé et Syndiniales, Thermoplasmata groupe II et III et Nitrosopumilales étaient les nœuds les plus connectés dans l'HB central profond. La répartition verticale des nœuds de diatomées Thalassiosira (ASV 5450) et Melosira arctica (ASV 2805) évalués avec l'ADNr mais également trouvés dans l'ARNr a montré que ces taxons étaient présents à toutes les profondeurs échantillonnées (Fig. 6).

Thalassiosira sp., Melosira arctica et Nitzschia sp. vers le bas de la colonne d'eau à partir de l'ADNr (panneaux supérieurs) et de l'ARNr (panneaux inférieurs).

Au cours de l'étude BaySys à la fin du printemps 2018, basée sur des paramètres de phytoplancton in situ, il y avait une prolifération probable sous la glace dominée par des diatomées dans le centre de HB [13, 14]. En revanche, au bord de la glace, les données sur les nutriments et nos résultats suggèrent que les faibles concentrations de nitrates ont favorisé une communauté dominée par le pico-phytoplancton (Figs. 3, 4, Fig. S1, S2 supplémentaires). Les petits genres photosynthétiques tels que Bathycoccus et Micromonas dominent souvent dans des conditions de faible teneur en nutriments dans l'Arctique, car leur rapport surface/volume plus faible leur permet de surpasser les diatomées [9, 47]. La communauté de pico-phytoplancton à la lisière des glaces correspond à un échantillonnage après une efflorescence sous la glace, alors que les nutriments auraient déjà été consommés.

Dans le nord-ouest HB libre de glace (st18, st23, st28 et st44), la floraison printanière précoce aurait également appauvri les nutriments de surface et conduit à la formation d'un SCM sous la pycnocline où les concentrations de nutriments sont restées élevées mais toujours bien dans la zone euphotique. Les nutriments plus élevés ont favorisé le phytoplancton plus gros, y compris les diatomées (Figs. 1, 4). Alors que les lectures de Micromonas, Bathycoccus et Phaeocystis étaient corrélées avec la fraction de taille du pico-phytoplancton et, dans une moindre mesure, les lectures de nano‒flagellés photosynthétiques étaient corrélées dans les eaux de surface aux dénombrements de FCM dans la catégorie phytoplancton, il n'y avait pas de bonne relation avec les diatomées. L'absence de corrélation avec le nombre de FCM et les diatomées serait due aux limites de notre système de cytométrie en flux (Fig. S3 supplémentaire, tableau S1). Le taux rapide utilisé pour le phytoplancton donne une taille de noyau de 22 µm, ce qui est optimal pour le nano-plancton (3–20 µm) mais pas pour les diatomées plus grosses telles que Actinocyclus et Thalassiosira spp., ce qui expliquerait les différences entre la cytométrie en flux et l'analyse moléculaire (tableau S1).

La couverture de glace influence les assemblages microbiens dans la colonne d'eau principalement en diminuant la disponibilité de la lumière, et pendant la fonte des glaces de mer, en rafraîchissant la surface et en contribuant à une stratification accrue. Au fur et à mesure que la lumière devient disponible, les nutriments de la surface stratifiée sont rapidement attirés [48, 49]. D'autres facteurs, tels que les apports d'eau douce provenant du ruissellement des rivières et la distance du rivage, influencent également la stratification et peuvent ajouter des nutriments aux eaux de surface, contribuant à une production plus élevée de phytoplancton au moment de l'échantillonnage [14]. Notre enquête sur les communautés microbiennes dominantes, bien que n'étant qu'un instantané et non une analyse approfondie de la succession saisonnière, a capturé des différences dans les assemblages de phytoplancton entre le centre et le nord-ouest de la HB qui étaient compatibles avec le modèle spatio-temporel de la glace de mer.

Des changements en cascade dans les communautés hétérotrophes ont été liés à l'abondance et à la composition du phytoplancton pendant ou après les efflorescences [22, 50]. Pour tester des effets en cascade similaires, nous avons effectué une analyse de réseau de cooccurrence, qui a révélé que les interactions biotiques étaient un facteur déterminant pour la structure de la communauté à HB. La structure des réseaux d'association peut fournir des informations approfondies sur l'organisation des communautés microbiennes et être utilisée pour identifier les unités écologiques où les taxons indicateurs coexistent en réponse à des niches partagées [51, 52, 53]. La plupart des maillons du réseau central HB impliquaient des ASV Syndiniales des groupes I et II et du phytoplancton tel que Micromonas, des pélagophytes et des Fragilariopsis (Fig. 5b). Les syndiniales ont un mode de vie parasitaire et peuvent infecter un large éventail d'organismes allant d'autres protistes aux poissons [54]. La connectivité élevée des Syndiniales dans les réseaux de cooccurrence a déjà été signalée dans l'océan mondial et a mis en évidence le rôle des parasites dinoflagellés en tant qu'effecteurs descendants de la structure de la population de phytoplancton [55, 56]. Des études récentes dans l'océan Austral ont indiqué que le groupe I des Syndiniales peut devenir surabondant à la lisière des glaces [57]. Conformément au fait que les Syndiniales sont métaboliquement actives, nous avons trouvé des ASV de Syndiniales dans l'ADNr et l'ARNr dans le centre de l'HB [58, 59] au bord de la glace (Fig. S7 supplémentaire). La forte connectivité des nœuds Syndiniales avec les ASV picophytoplancton et Fragilariopsis serait cohérente avec un rôle dans l'effondrement des efflorescences sous-glaciaires, où elles pourraient agir en synergie sur plusieurs espèces. Les nombreux bords reliant les ASV des Syndiniales aux autres Syndiniales dans notre analyse de réseau à la lisière des glaces suggèrent des co-infections du même hôte par divers Syndiniales, et pourraient expliquer les corrélations [55]. Kellog et al. [60] ont également rapporté que les OTU Syndiniales coapparaissaient avec un large éventail de protistes, y compris d'autres Syndiniales dans la côte de la mer de Beaufort.

Les eaux libres du nord-ouest de la HB semblaient favorables aux choanoflagellés (Figs. 4, 5a), qui se nourrissent de bactéries et sont consommés par le zooplancton ; déplacer le carbone et les nutriments vers des niveaux trophiques supérieurs [61, 62]. Les choanoflagellés sont divers [63, 64] et peuvent atteindre des concentrations élevées dans les mers polaires en réponse à une biomasse élevée provenant de la production primaire et secondaire [65, 66]. Ici, les ASV choanoflagellés étaient corrélés avec les ASV Gammaproteobacteria, suggérant une réponse directe aux sources alimentaires bactériennes.

Les différentes communautés bactériennes étaient associées à la température, à la salinité et au nitrate, mais de faibles coefficients r2 dans le db-RDA suggèrent une influence beaucoup moins importante, par rapport aux protistes associés, y compris le phytoplancton (Fig. 4). La qualité et la quantité de carbone organique produit et libéré par le phytoplancton varient en fournissant une série de niches écologiques pour les communautés bactériennes [28, 67]. Au bord de la glace, la communauté bactérienne était dominée par des représentants de Pseudohongiella, Flavobacteriaceae, SAR92 et SAR86. Ces lignées se retrouvent fréquemment lors des efflorescences phytoplanctoniques, recyclant la matière organique dérivée du phytoplancton. Ces lignées ont des bactériorhodopsines et sont efficaces à la lumière par rapport aux lignées non bactériorhodopsines [68,69,70,71], ce qui est cohérent avec le fait d'être plus près de la surface. En revanche, l'abondance relative des ASV de certains membres des Colwelliacées, qui est également associée à des efflorescences printanières en décomposition ou à des agrégats d'algues de glace [72, 73], a augmenté dans les eaux libres et constituait des nœuds majeurs dans le réseau HB du nord-ouest (Fig. 5). Bien qu'ils ne soient pas représentés dans le sous-réseau, Balneatrix, un genre de Gammaproteobacteria, a été trouvé dans les échantillons de HB du nord-ouest (Fig. 4). Balneatrix est une bactérie fréquente associée aux particules qui succède aux efflorescences dans les communautés côtières polaires [74, 75], ce qui suggère que ces lignées bactériennes étaient plus adaptées aux conditions d'eau libre ou à la MO dérivée du plus grand phytoplancton du SCM. Fait intéressant, le changement de composition de la communauté bactérienne entre les stations de lisière de glace et d'eau libre ne s'est accompagné d'aucun changement dans l'abondance des cellules bactériennes (Fig. S1 supplémentaire) en accord avec le nombre élevé de brouteurs bactériens.

Une question fondamentale en océanographie microbienne est de savoir comment les processus de surface affectent la composition des communautés microbiennes en profondeur. Le HB est relativement peu profond (~ 125 m) par rapport aux autres mers, et les taxons de la surface pourraient couler en profondeur et influencer les assemblages microbiens plus profonds. La complexité du réseau était élevée dans les eaux plus profondes, avec le plus grand nombre de nœuds et de bords ainsi que la densité et le degré de nœud les plus élevés, et une hétérogénéité plus faible (tableau supplémentaire S3). L'augmentation de la taille et de la complexité du réseau avec la profondeur pourrait être interprétée comme une organisation et des interactions communautaires accrues. Il y a un échange d'eau limité entre le HB profond et les eaux de surface et un long temps de séjour des eaux profondes entre 4 et 14 ans [76] fournirait des conditions environnementales stables suffisantes pour que les processus stochastiques dominent et façonnent des réseaux trophiques complexes et interactifs, comme indiqué ailleurs [19, 77]. Échantillons d'eau profonde séparés en deux niches écologiques avec des communautés du HB central recouvert de glace (st16, st21 et st24) différenciées des stations libres de glace (st44, st23, st28, st18) et st15 dans le Narrows (Fig. 5, Fig. S6 supplémentaire), compatible avec les enrichissements en espèces de la colonne d'eau immédiatement sus-jacente.

Les diatomées pélagiques Chaetoceros et Thalassiosira ont été détectées dans les eaux profondes et à faible luminosité du nord-ouest de l'HB (Fig. S6 supplémentaire). De plus, Thalassiosira sp. (ASV 840), a été détecté à toutes les profondeurs à travers la colonne d'eau dans les ensembles de données d'ADNr et d'ARNr du nord-ouest de l'HB (Fig. 6). Le réseau de cooccurrence a indiqué que ce nœud de diatomée était fortement associé à plusieurs bactéries hétérotrophes apparentées à Colwellia et Polaribacter qui ont été signalées sur des particules de phytoplancton sénescentes en train de couler dans des systèmes marins profonds [72, 78] (Fig. 5c). Ces résultats suggèrent une exportation de la production primaire de surface vers les eaux plus profondes par le biais de particules coulantes de diatomées pélagiques qui ont fleuri après la fonte des glaces. La proportion de grosses diatomées et de diatomées formant des chaînes a peut-être été sous-estimée car nous avons préfiltré à travers un maillage de 50 µm. La composition taxonomique des plus gros agrégats et des eucaryotes microbiens vivant sur la neige marine est également incertaine.

Dans l'HB central profond, les nœuds les plus connectés étaient principalement associés au groupe Syndiniales II et aux membres de la Radiolaria, en particulier de l'ordre Chaunacanthida (Fig. 5d), qui peuvent tous deux être des contributeurs majeurs au flux d'exportation vers l'océan profond [79]. Des interactions endoparasitaires directes entre Syndiniales groupe II et Radiolaria de l'ordre Spumellaria et Nassellaria ont été détectées par séquençage unicellulaire [80, 81]. Comme les espèces de l'ordre des Chaunacanthida peuvent produire des kystes reproducteurs qui coulent rapidement de la surface vers les eaux profondes [82], il est probable que la cooccurrence de Chaunacanthida avec des Syndiniales dans le réseau profond représente une interaction parasitaire potentielle. Plusieurs bactéries, telles que Sva0996, ou les taxons hétérotrophes oxydant le soufre SAR406 (Marinimicrobia) et SAR324 ont été détectées dans le sous-réseau HB central profond. Bien que ces lignées soient fréquemment signalées dans des environnements mésopélagiques sub-oxiques [83, 84, 85], la colonne d'eau centrale HB était bien oxygénée de la surface au fond (tableau supplémentaire S1). La présence de ces taxons pourrait s'expliquer par des microhabitats limités en oxygène dans les particules qui coulent [86]. Ces microbes associés aux particules ont également été enregistrés dans des pièges à sédiments jusqu'à 4000 m de profondeur, en association avec les Syndiniales et les Rhizaria [78]. Les résultats sont cohérents avec le fait que les particules coulantes créent un microhabitat persistant dans le centre de HB qui favorise l'association entre les deux groupes de protistes.

Fait intéressant, les diatomées sympagiques Nitzchia sp. et M. arctica étaient évidents dans le réseau central profond, et M. arctica a été détecté dans toute la colonne d'eau, mais exclusivement dans le HB central recouvert de glace (Fig. 6). La libération de cellules de NItzchia à partir de la glace de mer a été signalée à HB lors de la débâcle où elles ont contribué aux assemblages de la colonne d'eau [87]. On a estimé que Melosira était un contributeur important à la production sous la glace à la fin du printemps 2017 dans le centre de HB [14]. Melosira s'attache au fond de la glace et forme des brins visibles sur les surfaces sous la glace. Dans l'océan Arctique central, on estime que Melosira contribue à > 45 % de la production primaire totale et à > 85 % de l'exportation de carbone vers l'Arctique central profond (> 4000 m), arrivant presque intact à la surface des sédiments [88]. La détection de ces cellules sympagiques en profondeur dans HB est cohérente avec une libération de ces algues avant la débâcle de la glace de mer et, en coulant au fond, fournirait un substrat de carbone directement à la faune benthique et aux bactéries.

La connectivité élevée et l'abondance relative d'oxydants potentiels d'ammoniac archéens ont mis en évidence le rôle structurant de ces organismes dans l'HB central profond (Fig. 5, Fig. Supplémentaire S6, S8). Considérant que les amorces universelles utilisées dans cette étude ne sont pas spécifiquement conçues pour cibler les archées, l'abondance relative des archées ici a probablement été sous-estimée [89]. L'accumulation de nutriments inorganiques en profondeur au centre de la baie est attribuée à une combinaison de transfert physique à partir des rivières et de décomposition de la MO fournie par l'exportation de diatomées [90]. Une injection de nitrate fluvial dans la couche profonde ne peut être considérée comme le processus dominant car le nitrate en surface est généralement rapidement consommé par les producteurs primaires. Bien que les processus de nitrification ne puissent pas être directement déduits de notre ensemble de données de métabacodage, nos résultats soutiennent l'hypothèse selon laquelle au moins une partie du pool de nitrates détecté dans le HB profond pourrait être due à la nitrification par Archaea.

Dans cette étude, nous avons démontré, grâce à une approche de réseau de cooccurrence, que la glace de mer affecte indirectement la structure de la communauté microbienne de la surface au HB profond. Comme les prédictions du modèle dans HB suggèrent une débâcle plus précoce et des périodes d'eau libre plus longues, nos résultats soutiennent le scénario de Wassmann & Reigstad [91], selon lequel l'allongement de la saison d'eau libre devrait augmenter la période dominée par la production régénérée réalisée par les protistes hétérotrophes et les dégradeurs bactériens. Des eaux libres plus longues augmenteraient également la contribution des diatomées du SCM à l'exportation de MO en profondeur, ce qui aurait un impact sur les communautés profondes qui dépendent des dépôts d'algues. L'efficacité de ce SCM dominé par les diatomées pour fixer et retenir le CO2 atmosphérique dépendrait de sa position verticale dans la colonne d'eau [49]. Il est probable qu'un allongement de ce scénario d'eau libre affecterait le devenir de la MO dans le HB et favoriserait la tendance du HB à être une source plutôt qu'un puits de CO2 atmosphérique. Dans l'ensemble, ces résultats soulignent l'importance de surveiller tous les composants du réseau trophique microbien pour mieux comprendre l'évolution de la fonction écosystémique dans l'océan Arctique.

Les données de séquence ont été déposées au NCBI sous les numéros d'accès BioProject PRJNA627250 et PRJNA721720 pour les eucaryotes et les procaryotes, respectivement. Les métadonnées et les rapports sur l'étude du système de la baie d'Hudson (BaySys) sont disponibles à https://dev.uni-manitoba.links.com.au/data/project/baysys.

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Les auteurs remercient l'équipage de la Garde côtière canadienne du NGCC Amundsen pour la logistique, P. Guillot pour le traitement des données CTD et G. Deslongchamps et J. Gagnon pour la collecte et le traitement des données sur les nutriments. Le séquençage provenait de la Plateforme d'Analyses Génomiques (IBIS, Université Laval) et Calcul Canada a fourni l'infrastructure, le soutien et les conseils pour l'analyse des données. Nous remercions l'équipage et le personnel scientifique à bord du NGCC Amundsen pour leur professionnalisme et leur soutien sur le terrain. Nous remercions également Marianne Potvin pour ses conseils techniques et ses travaux de laboratoire. Ce projet a été mené dans le cadre du projet BaySys financé par le Conseil des sciences naturelles et du génie du Canada (CRSNG) et Manitoba Hydro avec des subventions supplémentaires du CRSNG pour la découverte et le supplément nordique à CL. Les auteurs reconnaissent le soutien du Fonds d'excellence en recherche Apogée Canada à Sentinelle Nord pour le financement de CL dans le cadre du thème 3 sur les microbiomes marins et du Fonds de Recherche du Québec Nature et Technologies (FRQNT) à Québec Océan. LJ a reçu des bourses de mobilité de Sentinelle Nord et Québec Océan. Les données de conductivité, de température et de profondeur ont été rendues disponibles par le biais du programme Amundsen Science, soutenu par la Fondation canadienne pour l'innovation et le CRSNG. Les analyses ont été effectuées à l'aide des installations de Calcul Canada.

Département de Biologie, Université Laval, Québec, QC, Canada

Loïc Jacquemot, Adrien Vigneron, Jean-Éric Tremblay & Connie Lovejoy

Institut de Biologie Intégrative et des Systèmes (IBIS), Université Laval, Québec, QC, Canada

Loïc Jacquemot, Adrien Vigneron & Connie Lovejoy

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Contribution à la conception et au design : LJ, CL. Contribution à l'acquisition des données : LJ, JET. Contribution à l'analyse et à l'interprétation des données : tous les auteurs. Contribution à la révision de l'article : tous les auteurs. Rédaction du manuscrit : LJ et CL avec les commentaires de tous les auteurs. Approuvé la version soumise pour publication : tous les auteurs.

Correspondance à Loïc Jacquemot.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Jacquemot, L., Vigneron, A., Tremblay, JÉ. et al. Contrasting sea ice conditions shape microbial food webs in Hudson Bay (Canadian Arctic). ISME COMMUN. 2, 104 (2022). https://doi.org/10.1038/s43705-022-00192-7

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Reçu : 23 février 2022

Révisé : 07 octobre 2022

Accepté : 12 octobre 2022

Publié: 23 octobre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s43705-022-00192-7

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